Get 20M+ Full-Text Papers For Less Than $1.50/day. Start a 14-Day Trial for You or Your Team.

Learn More →

Nutrient Dynamics in Switchgrass as a Function of Time

Nutrient Dynamics in Switchgrass as a Function of Time Agronomy 2020, 10, 940  1  of  21  Article  Nutrient Dynamics in Switchgrass as a   Function of Time  1 2 2, Joshua Massey  , João Antonangelo   and Hailin Zhang  *    Oklahoma Agricultural Experiment Station Field and Research Service Unit, Stillwater, OK 74078, USA;  josh.massey@okstate.edu    Plant and Soil Sciences Department, Oklahoma State University, Stillwater, OK 74075, USA;  joao.antonangelo@okstate.edu  *  Correspondence: hailin.zhang@okstate.edu; Tel.: +1‐405‐744‐9566  Received: 23 May 2020; Accepted: 28 June 2020; Published: 30 June 2020  Abstract: There are wide variations in fertilizer recommendations for switchgrass (Panicum virgatum  L.) as biofuel feedstock or forage. Inconsistent yield responses to fertilization are common. Nutrient  translocation,  from  aboveground  leaves  and  stems  to  belowground  roots,  is  a  contributor  to  variable,  and  sometimes  the  absence  of,  fertilizer  response.  A  field  study  evaluated  how  major  nutrients  are  cycled  within  switchgrass  during  the  growing  season.  Aboveground  (AG)  and  belowground (BG) biomasses were harvested and analyzed separately for yield (AG) and nutrient  ‐1  concentrations (AG and BG). Maximum yields were 26.3 (2008), 17.5 (2009) and 29.3 (2010) Mg ha until  senescence.  In  all  years,  the  N  concentration  of  the  AG  biomass  decreased  as  the  season  progressed (P < 0.0001). The belowground biomass N concentration increased over time in 2008 and  2010  (P  <  0.05).  Phosphorus  (P)  and  potassium  (K)  displayed  similar  trends  to  nitrogen  concentration. Temporal changes of other nutrients in the AG and BG biomass concentrations were  inconsistent  and  varied  compared  with  N.  The  dynamics  of  the  macronutrients  suggested  translocation from AG to BG as the switchgrass matured. Nutrients stored in roots can be beneficial  for regrowth in the following growing season, which may reduce response to fertilizers. A greater  understanding  of  nutrient  cycling  and  harvest  timing  is  needed  to  better  manage  different  switchgrass production systems.  Keywords: forage management; nutrient cycling; nitrogen; phosphorus; plant nutrition  1. Introduction  Switchgrass  (Panicum  virgatum  L.)  has  been  selected  as  an  ideal  biofuel  feedstock  for  the  production  of  biofuels.  Its  wide  distribution  across  North  America  and  ability  to  grow  well  on  marginal lands [1] have made it useful as a buffer in riparian areas to control erosion [2]. However,  switchgrass yield response to applied nitrogen (N) has often been inconsistent in fertilization studies  [3–6]. Some works have suggested that nutrient transfer from aboveground portions of the plant (AG)  to belowground (BG) is the reason for the poor response to applied nutrients [7]. A transfer such as  this would likely be important for regrowth during the following growing season [8–10]. Nutrient  dynamics within switchgrass plants during the growing season offer insight into the need and use of  fertilizer in biomass production.  Native switchgrass was developed in areas under low N input [11–13]. Without the application  of N, nutrient needs are met by input from natural N sources, such as N deposition from lightning  and rainfall, microbial decomposition and mineralization from plant and animal residues, and N  fixation by legumes within native plant communities. The nutrient translocation within the plant is  also an important source of nutrients for the subsequent season. Nitrogen and other nutrients have  been reported to translocate from the AG to the BG tissues as the plant matures towards senescence  [13,14]. This translocation may be one of the reasons why switchgrass yield has often shown no or  Agronomy 2020, 10, 940; doi:10.3390/agronomy10070940  www.mdpi.com/journal/agronomy  Agronomy 2020, 10, 940  2  of  21  inconsistent  responses  to  N  fertilization  when  cultivated  as  a  forage  crop.  Seasonal  nutrient  movement  within  the  plant  has  been  observed  in  other  prairie  grasses,  such  as  big  bluestem  (Andropogon gerardii), little bluestem (Schizachyrium scoparium) and indiangrass (Sorgnastrum nutans)  [11,14].  Heckathorn  and  Delucia  [15,16]  researched  nutrient  translocation  in  prairie  grasses  in  response to fire and drought conditions, and found tallgrass prairie species translocated 30% of N  held in AG shoots to BG rhizomes to conserve N and limit N losses by fire and grazing. Observations  like these indicate that switchgrass and other native prairie species are very efficient in their use of  nutrients [13], and they should be managed accordingly.  The phosphorus and potassium needs of switchgrass are often met by reserved nutrients in the  soil profile through chemical release and mycorrhizal associations [17,18]. Studies involving P have  found little to no yield response to P fertilization, although increased yield and P‐use efficiency with  an  N  ×  P  interaction  have  been  shown  [19].  Mycorrhizal  activity  cannot  be  overlooked  when  considering the P requirements of switchgrass, but the amount of P  received in the plant due to  mycorrhizae associations is unknown [13]. Similarly, studies have often reported no response to K  fertilization  [13].  Seasonal  translocation  within  the  plant  may  play  a  role  in  the  cycling  of  P,  K,  secondary and micronutrients. Little research has been conducted on switchgrass concerning P, K,  and  other  nutrients,  as  N  is  considered  to  be  the  most  limiting  nutrient.  Those  studies,  which  considered  other  nutrients  [20],  did  not  show  different  concentrations  of  secondary  and  micronutrients in AG and BG to be significant contributors to switchgrass growth.  A  better  understanding  of  the  nutrient  concentration  in  AG  and  BG  as  it  relates  to  nutrient  translocation in switchgrass is needed to more efficiently manage the crop for production. During  harvest,  nutrient  removal  can  become  a  sustainability  issue  in  nutrient  management.  Nitrogen  −1 removal  rates  have  been  recorded  as 18 to  39  kg N  ha   [14,21–24].  Depending  upon the  harvest  −1 −1 system, Reynolds et al. [25] reported total N removal could range from 31 to 63 kg N ha  yr  in a  −1 −1 single harvest system, and from 90 to 144 kg N ha  yr  in a two‐harvest system. In Kansas, P removal  −1 rates were reported to be between 5 and 9 kg P ha , and K removal rates were between 32 and 69 kg  −1 K ha , depending upon the year and location [23]. Kimura at al. [26] reported P removal of between  ‐1 ‐1 39  and  44  kg  P  ha   and  K  removal  of  between  357  and  434  kg  K  ha ,  depending  upon  the  N  fertilization rate in Kanlow switchgrass. Nutrient removal due to harvesting will eventually lead to  the need for additional fertilization [6]. Changes in the removal rates of nutrients are dependent on  the time of year when the harvest occurs [27], along with nutrient concentration in the harvested  portions of the plant.  The objective of this study was to evaluate the nutrient concentrations in switchgrass AG and  BG biomass throughout the growing season to determine the role of nutrient cycling in the plant life  cycle. Understanding these intraseasonal changes will assist in determining the role of anthropogenic  fertilization in switchgrass management. Investigating seasonal changes in yield and tissue nutrient  concentration,  and  nutrient  cycling  and  dynamics  in  switchgrass  as  it  relates  to  the  nutrient  translocation, will add to the knowledge of both managed and natural systems.  2. Materials and Methods   2.1. Experimental Area and Treatments Description  The study was initiated in 2008 in a Kanlow switchgrass stand in Stillwater, OK (36°08’01.54” N;  97 06’17.16” W) which was established in 1998. The soil at the site is a Norge Loam (fine silty, mixed,  active,  and  thermic  Udic  Paleustoll)  [28].  Figure  1  shows  one  of  four  plots  designed  for  biomass  harvesting in each year. The left side 6 × 3m area was harvested at maturity for annual yields. The  right side was divided into six (6) 0.9 × 3m subplots, each of which was harvested at different time  throughout  the  growing  season.  Only  the  right  side  (0.9  ×  1.5m)  harvested  both  AG  and  BG  biomasses; the others were only AG. The N rates for each of the three years studied were about 134.4  −1 kg N ha , which is within the critical range of N needed, according to Anderson et al. and other  studies  [5,29,30].  Phosphorus  was  applied  as  triple  superphosphate  (TSP,  0‐46‐0),  as  needed  Agronomy 2020, 10, 940  3  of  21  according to Oklahoma State University soil test recommendations. Additional K fertilization was  not needed.   Figure 1. One of the four plots designed for harvest sampling. The plot measured 6 × 7.5 m.  2.2. Soil Sampling and Analysis  Prior to fertilization each year, soil samples were taken from depths of 0 to 15 cm. Samples were  oven‐dried at 65 °C for 24 hours and ground to pass through a 2‐mm sieve. Soil pH was measured  with an electrode in a 1:1 soil to water suspension [31]. Plant available NO3‐N was extracted by 1 M  KCl and analyzed using a LACHAT Quick Chem QC8500 Series 2 flow injection auto‐analyzer [32].  Plant available phosphorus (P), potassium (K), calcium (Ca), and magnesium (Mg) were extracted by  the Mehlich‐3 solution [33]. Sulfate‐S was extracted by 0.008 M calcium phosphate. Micronutrients  iron (Fe), zinc (Zn), boron (B), and copper (Cu) were extracted using DPTA‐Sorbitol [34]. Extracts  were  properly  filtered  and  analyzed  for  nutrient  concentrations  using  a  Spectro  Blue  FMS26  inductively coupled plasma–atomic emission spectrometer (ICP‐AES) [35]. The results of soil testing  from samples taken at the beginning of each growing season are shown in Table 1. Agronomy 2020, 10, 940  4  of  21  Table 1. Soil pH and plant available nutrients tested by year (2008, 2009 and 2010). Samples taken prior to fertilization.  Year  pH  NO3‐N  P  K  SO4‐S  Ca  Mg  Fe  Zn  B  Cu  −1 −1     ‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐kg ha ‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐  ‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐mg kg ‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐  2008  6.3 ± 0.2  3 ± 0.8  16 ± 1  118 ± 16  8.4 ± 0.2  1563 ± 125  317 ± 32  48.5 ± 11  0.7 ± 0.1  0.34 ± 0.0  1.4 ± 0.1  ‐1 kg N ha   2009  6.2 ± 0.2  6.4 ± 2.7  17 ± 2  109 ± 14  5.7 ± 0.3  1538 ± 172  309 ± 31  60.3 ± 9  0.8 ± 0.1  0.36 ± 0.0  1.5 ± 0.0  2010  6.4 ± 0.1  2.5 ± 1.5  14.9 ± 3  110 ± 8  5.9 ± 0.5  1560 ± 107  310.7 ± 16  58.4 ± 8  0.7 ± 0.2  0.27 ± 0.0  1.5 ± 0.3  ±: Standard deviation of the mean (n=4).  Agronomy 2020, 10, 940; doi:10.3390/agronomy10070940  www.mdpi.com/journal/agronomy  Agronomy 2020, 10, 940  5  of  21  2.3. Switchgrass Sampling and Analyses  Switchgrass plants were harvested periodically from June to January, February or March of the  −1 following year. It should be noted that harvested areas received an average of 134.4 kg N ha  each  year, as early season harvests hindered plant regrowth in some plots and did not allow harvesting to  occur from the same plots each year. In 2010, a killing frost occurred between the 3rd and 4th harvests,  on 26 November [36], after which plants began senescence, produced seed and started to die back.   The temporal harvests were designated as accumulated growing degree days (AGDD) starting  from January 1 of each year (Table 2). Switchgrass AG biomass yield and nutrient removal data were  all replicated each year (2008, 2009 and 2010) and standardized by AGDD (Temperature base = 10 °C)  [37]. Growing degree days (GDD) were calculated as Sanderson and Moore [38], shown in Equation  1.   GDD = [(maximum daily temperature – minimum daily temperature)/2]−10 °C,  (1)  Daily maximum and minimum temperatures in Stillwater (2008, 2009 and 2010) were acquired  from  the  Oklahoma  Mesonet  website  [36].  Accumulated  growing  degree  days  were  obtained  by  summing up positive GDD (GDD > 0) beginning on January 1 of each year [37–39]. In order to observe  the role of nutrients in regrowth, AGDD was added from the previous year. The mean growth stage  count of switchgrass (MSC) was calculated according to the method proposed by Mitchell et al. [40],  as shown in Equation 2.  MSC = [0.875 + (0.0017 × AGDD)]  (2)  The values used in Equation 2 estimate the growth stage of switchgrass by AGDD. The 0.875  value represents a starting point of growth, and 0.0017 represents growth rate of switchgrass. The  switchgrass growth stages and their descriptions can be found in Moore and Moser [41,42], who  considered  MSC  values  from  0.0  to  4.9  (Table  2).  Estimated  MSC  >  4.9  were  listed  as  “postripening/senescence”  for  our  study,  because  some  harvests  took  place  after  physiological  maturity and senescence (Table 2). Differences due to weather data are described by Massey et al.  [43].   In the collection of whole plant samples, a single plant patch from the one side of the plot (0.9 ×  1.5m area, shown in Figure 1) was harvested to estimate temporal nutrient concentrations in both the  above‐ and below‐ ground portions of the plant (AG and BG, respectively). One plant was randomly  selected and excavated to an approximate depth of 0.9 m to obtain the root biomass. The diameter of  the excavated area was approximately 0.5 m. As switchgrass is a bunchgrass with large AG and BG  biomass, a single plant was adequate to represent the whole plot, and more practical than harvesting  a fixed area for this study. Four plants were sampled at each AGDD harvest, one from each replicated  plot. Whole plant samples were separated into AG and BG plant portions and analyzed for nutrient  concentrations separately. Aboveground portions (leaves and stems) were chopped and ground to  pass through a 1‐mm sieve. For BG portions, the soil was washed from the roots, and samples were  dried intact. Roots were chopped and ground to pass through a 1‐mm sieve to prepare them for  analysis. Agronomy 2020, 10, 940; doi:10.3390/agronomy10070940  www.mdpi.com/journal/agronomy  Agronomy 2020, 10, 940  6  of  21  Table 2. Dates of periodic whole plant biomass harvests from and the accumulated growing degree  days (AGDD) according to the Julian Day of the Year (DOY).  §§ Year  Date  AGDD   MSC  Growth Stage   Description  E1: Elongation‐Stem  2008  6/12/2008  755  2.2  First node palpable/visible  elongation  Spikelets fully  R2: Reproductive‐Floral  2008  7/24/2008  1452  3.3  emerged/peduncle not  development  emerged  S3: Seed development and  2008  9/5/2008  2175  4.6  Hard dough  ripening  2008  10/30/2008  2611  5.3 ‐‐ Postripening/senescence ‐‐  2008  12/4/2008  2672  5.4 ‐‐ Postripening/senescence ‐‐  V0: Vegetative‐Leaf  2009  2/28/2009  2748  1.0  Emergence of 1st leaf  development  E4: Elongation‐Stem  2009  7/3/2009  1180  2.9  4th node palpable/visible  elongation  S0: Seed development and  2009  8/9/2009  1822  4.0  Caryopsis visible  ripening  S5: Seed development and  2009  9/25/2009  2426  5.0  Endosperm dry/seed ripe  ripening  2009  11/19/2009  2627  5.3 ‐‐ Postripening/senescence ‐‐  Coleoptile emergence from  2010  1/26/2010  2642  0.9  G5: Germination  soil  Coleoptile emergence from  2010  3/2/2010  2642  0.9  G5: Germination  soil  R1: Reproductive‐Floral  Inflorescence emergence/  2010  7/15/2010  1323  3.1  st  development  1 spikelet visible  Endosperm  S4: Seed development and  2010  9/3/2010  2240  4.7  hard/physiological  ripening  maturity  2010  10/28/2010  2803  5.6 ‐‐ Postripening/senescence ‐‐  2010  12/2/2010  2878  5.8 ‐‐ Postripening/senescence ‐‐  Coleoptile emergence from  2011  1/7/2011  2888  0.9  G5:   Germination  soil  V1: Vegetative‐Leaf  2011  3/25/2011  3031  1.1  First leaf collared  development  §§:  Accumulated  Growing  Degree  Days.  MSC:  Mean  Stage  Count  (MSC  considers  AGDD  from  January 1 of the current year, without taking into account the previous year).  Agronomy 2020, 10, 940; doi:10.3390/agronomy10070940  www.mdpi.com/journal/agronomy  Agronomy 2020, 10, 940  7  of  21  Both AG and BG plant samples were digested with nitric acid (HNO3), in which 0.5 g of ground  TM plant materials were predigested for 1 h with 10 mL of trace‐metal‐grade HNO3 in the HotBlock   Environmental Express block digester. The digests were then heated to 115 °C for 2 h and diluted  with deionized water to 50 mL [44]. Digested samples were analyzed by a Spectro Blue FMS26 ICP‐ AES for mineral nutrients (P, K, Ca, Mg, S, Na, Fe, Cu, Zn, Mn and Ni). Total N was determined with  a LECO Truspec 628 carbon/nitrogen (C/N) analyzer [45].  2.4. Statistical Analysis  Regression  analyses  between  AGDD  and  AG  yield,  nutrient  removal  (yield  x  nutrient  concentration) and AG and BG nutrient concentrations were conducted for the whole data set of  measurements  (all  replicate  data).  A  trend  analysis  was  conducted  using  best‐fit  models.  Best‐fit  models were determined from linear and quadratic regression models by the level of significance  using p ≤ 0.05. The higher level of significance for each model (lower p‐value), higher coefficient of  determination (R ), and the lowest root mean square error (RMSE) were used to determine a best‐fit  model,  using  the  PROC  REG  procedure  in  SAS  ver.  9.4.  In  addition,  the  equation  coefficients  associated with the adopted regression models were also tested for significance.  3. Results  3.1. Switchgrass Yield  The switchgrass aboveground biomass yield from periodic harvests throughout the growing  season increased throughout the summer, and a significant quadratic relationship between biomass  yield and AGDD was observed (p < 0.0001) in 2008 (Figure 2).   A  significant  trend  in  yield  at  p  <  0.05  was  seen  in  2009  (Figure  2).  An  expected  plateau  or  decrease in harvested yield was not indicated here because of a lack of harvest data for the rest of the  −1 growing season. Yield at AGDD 1822 (DOY 221, August 9th) was much higher (13.7 ± 2.9 Mg ha )  −1 than the first harvest date (4.8 ± 3.8 Mg ha ), and higher than the other two harvest dates (8.0 ± 2.3  −1 and 9.5 ± 3.1 Mg ha , respectively).   In 2010, no significant trends were found (p > 0.05) in yield throughout the season, and the data  were widely scattered (Figure 2). As illustrated in Figure 2, yields reached a peak between 1820 and  2810 AGDD.  Agronomy 2020, 10, 940; doi:10.3390/agronomy10070940  www.mdpi.com/journal/agronomy  Agronomy 2020, 10, 940  8  of  21  Figure 2. Switchgrass yield as a function of AGDD (accumulated growing degree days) harvests in  2008, 2009, and 2010. NS: nonsignificant (p > 0.05).  3.2. Nutrient Removal with Harvest  Removal of macronutrients N, P, and K displayed an increasing pattern up to a point with yield,  and then decreased with increasing AGDD, with the exception being N in 2008 (Figure 3a). Nitrogen  removal in 2008 showed a linear trend, while N removal in 2009 and 2010 showed quadratic trends.  Phosphorus removal was described by a quadratic function in 2008 and 2009, but was nonsignificant  by either linear or quadratic functions (Figure 3b). Quadratic functions described potassium removal  (Figure  3c).  In  all  years,  maximum  nutrient  removal  occurred  between  1500  and  2500  AGDD.  Increases in N removal with harvest were definitely seen in 2009 and 2010.  Agronomy 2020, 10, 940  9  of  21  ● y = -9E-05x 2008 2009 2010 + 0.37x - 238 160 R² = 0.59 (P < 0.001) Δ y = -0.0001x + 0.52x - 364.6 R² = 0.58 (P < 0.01) ■ y = 0.012x + 28.1 R² = 0.18 (P < 0.05) 35 2 ● y = -5E-06x + 0.03x - 10.5 R² = 0.29 (NS) Δ y = -2E-05x + 0.09x - 67.5 R² = 0.71 (P < 0.001) ■ 2008 y = -1E-05x + 0.04x - 15 R² = 0.36 (P < 0.01) Δ y = -0.0001x + 0.45x - 308 R² = 0.73 (P < 0.001) 160 2 ● y = -9E-05x + 0.32x - 172 R² = 0.82 (P < 0.0001) ■y = -7E-05x + 0.24x - 842 R² = 0.45 (P < 0.01) 500 1000 1500 2000 2500 3000 AGDD −1 Figure 3. Switchgrass nutrient removal of N, P and K (kg ha ) in aboveground (AG) harvests as a  function of AGDD (accumulated growing degree days) in 2008, 2009 and 2010. NS: nonsignificant (p  > 0.05).  In simple correlations of yield and nutrient content, as listed in Table 3, the significant negative  correlations of N, P, and K as a function of switchgrass yields in 2008 indicated a dilution effect where  the  nutrients  concentrations  decreased  as  the  yield  increased  [46].  This  is  reflected  in  the  best‐fit  model for N in 2008 being a linear regression (Figure 3a). However, the nonsignificant correlation  -1 -1 N removed (kg N ha ) K removed (kg K ha ) -1 P removed (kg P ha ) Agronomy 2020, 10, 940  10  of  21  obtained for all macronutrients in 2009 and 2010 indicated that no dilution effect had occurred [46].  This suggests that nutrient concentration decreases with an increase in AGDD.  Table  3.  Simple  correlation  (Pearson)  between  yields  and  macronutrients  concentration  in  the  aboveground portions (AG) of switchgrass. Results were obtained with all replicate data.  ‐‐‐‐‐‐‐2008‐‐‐‐‐‐‐  ‐‐‐‐‐‐‐2009‐‐‐‐‐‐‐  ‐‐‐‐‐‐‐2010‐‐‐‐‐‐‐  Yield  N  P  K  N  P  K  N  P  K  *** *** *** 2008  ‐0.75   ‐0.67   ‐0.74   ‐‐  ‐‐  ‐‐  ‐‐  ‐‐  ‐‐  NS NS NS 2009  ‐‐  ‐‐  ‐‐  ‐0.08   ‐0.20   ‐0.26   ‐‐  ‐‐  ‐‐  NS NS 2010  ‐‐  ‐‐  ‐‐  ‐‐  ‐‐  ‐‐  ‐0.01   ‐‐  ‐0.18   ***: Significant at p < .001. NS: nonsignificant (p > .05). “‐‐”: not given.  3.3. Nitrogen Dynamics  Concentrations of N followed a general trend of decrease in AG harvested biomass and increase  with time in BG biomass as AGDD increased for all 3 years (Figure 4), suggesting that N was moving  from AG to BG starting at ~1500 to 2000 AGDD (Elongation‐Stem elongation to Seed development  and ripening) (Figure 4 and Table 2). Changes in AG biomass N concentrations ranged from 7.3 to  −1 −1 −1 2.1 g N kg  in 2008 (Figure 4a), 12.4 to 3.7 g N kg  in 2009 (Figure 4b) and 8.0 to 2.6 g N kg  in 2010  −1 (Figure 4c). Nitrogen concentrations in the BG biomass ranged from 2.9 to 10.6 g N kg  in 2008 (Figure  −1 −1 4a), from 7.0 to 11.1 g N kg  in 2009 (Figure 4b) and 5.3 to 13.9 g N kg  in 2010 (Figure 4c). There  seemed to be an equal N concentration between the AG and BG portions of the plant at around the  same time each year, which was between AGDD 1500 and 2000, (late July, early August), ranging  −1 from  4.0  to  9.0  g  kg .  Quadratic  models  were  significant  for  each  year  in  describing  nitrogen  dynamics, except for N concentration in AG in 2009 and BG biomass in 2010 (Figure 4).   Agronomy 2020, 10, 940  11  of  21  −1 Figure  4.  Switchgrass  above  (AG)  and  belowground  (BG)  nitrogen  concentration  (g  N  kg )  as  a  function of AGDD (accumulated growing degree days) harvests in 2008, 2009 and 2010.  3.4. Phosphorus and Potassium Dynamics  −1 Overall, phosphorus (P) concentrations in the AG biomass ranged from 1.8 to 0.4 g P kg  in 2008  −1 −1 −1 and 1.8 to 0.6 g P kg  in 2009; and 0.5 to 1.1 g P kg  in 2008 and 0.7 to 1.2 g P kg  in 2009 in the BG  biomass. AG and BG P concentrations for 2008 and 2009 were described with significant linear trends  Agronomy 2020, 10, 940  12  of  21  with  AGDD  (Figure  5),  and  sharp  decreases  in  AG  P,  as  well  as  slight  increases  in  BG  P,  were  observed as AGDD increased. Increases in BG P were more prominent in 2008 than in 2009. The P  data for 2010 are not available due to an analytical problem.   −1 Potassium concentrations in the AG biomass ranged from 15.7 to 1.0 g K kg  in 2008, from 10.4  −1 ‐1 to 1.0 g K kg  in 2009 and from 9.0 to 1.0 g K kg  in 2010. Belowground biomass K concentrations  −1 −1 −1 ranged from 1.5 to 3.1 g K kg  in 2008, 2.1 to 7.0 g K kg  in 2009 and 1.0 to 6.0 g K kg  in 2010 (Figure  6 a, b, c, respectively). In all years, AG and BG were described with a significant linear or quadratic  model, except for the BG K concentration in 2008 (p > 0.05).   −1 Figure 5. Switchgrass above (AG) and belowground (BG) phosphorus concentration (g P kg ) as a  function of AGDD (accumulated growing degree days) harvests in 2008, 2009 and 2010.  Agronomy 2020, 10, 940  13  of  21  −1 Figure 6. Switchgrass above‐ (AG) and below‐ ground (BG) potassium concentration (g K kg ) as a  function  of  AGDD  (accumulated  growing  degree  days)  harvests  in  2008,  2009  and  2010.  NS:  nonsignificant (p > 0.05).  3.5. Secondary and Micronutrient Dynamics  Secondary  and  micronutrients  did  not  exhibit  the  aforementioned  patterns  of  increasing  concentrations in BG biomass and decrease in AG biomass with time as definitively as N, P and K  Agronomy 2020, 10, 940  14  of  21  (Table 4). Calcium (Ca), magnesium (Mg) and sulfur (S) displayed decreases in AG and increases in  −1 −1 BG in 2008 and 2009. For both years, Ca ranged from 3.2 to 1.0 g kg  AG and 1.0 to 4.7 g kg  in BG  −1 biomass. Magnesium showed a decrease in both AG and BG ranging from 2.4 to 0.8 g kg  AG and  −1 0.8 to 1.5 g kg  BG. Micronutrients were not consistent from year to year in AG and BG concentration  changes.  Sodium  (Na)  had  slight  increases  in  AG  and  BG  for  2008,  but  slight  decreases  in  2009,  −1 −1 −1 ranging from 0.1 to 0.5 g kg  AG, and 0.3 to 1.2 g kg  BG in 2008, and 0.5 to 0.1 g kg  AG and 1.4 to  −1 0.6 g kg  BG in 2009. Copper (Cu) and nickel (Ni) displayed similar trends as Na. Copper ranged  −1 −1 −1 from 1.42 to 325 mg kg  in AG and 13.7 to 2055 mg kg  in BG biomass in 2008, and 12 to 1.0 mg kg   −1 ‐1 AG and 35 to 15 mg kg  BG in 2009. Meanwhile, Ni ranged from 0.13/4.26 to 83.7/97.6 mg kg  in  −1 AG/BG in 2008 and 75.5/179 to 0.13/2.3 mg kg  in AG/BG biomass in 2009. Since the soil nutrient  availability was similar between 2008 and 2009 (Table 1), the reason for this increase in one year  followed by a decrease the next year may be the dilution effect of increased AG and BG biomasses in  2009 lowering the concentration of micronutrients in plant tissues.  −1 Iron (Fe) displayed no significant trends in AG in any year (ranging from 34.6 to 194 mg kg ).  For BG portions, Fe decreased in both 2008 and 2009 and had no significant increase in 2010 (range  −1 from 52.6 to 6456 mg kg  across all years). Manganese (Mn) decreased in AG and BG for 2008 and  −1 −1 2009 (98.5 to 24.7 mg kg  AG and 417 to 69.0 mg kg  BG). Zinc (Zn) displayed decreases in AG and  −1 BG, except for 2010, with an increase in BG, ranging from 6.76 to 34.5 mg kg  AG and 23.8 to 113.7  −1 mg kg  BG (Table 4). Agronomy 2020, 10, 940  15  of  21  Table 4. Significance levels of regression models on nutrient movement through the plant (above ground (AG) and belowground (BG) portions) as a function of different  stand ages (AGDD: accumulated growing degree days).  Regression  Plant  Ca  Mg  S  Na  Cu  Fe  Zn  Mn  Ni  Model  Portion  …………………………………………P‐value…………………………………………  2008   AG  0.001  <0.0001  <0.0001  NS  NS  NS  <0.0001  <0.0001  0.008  Linear  BG  NS  0.0013  <0.001  NS  0.001  <0.001  NS  0.0095  0.0003  2008   AG  0.006  <0.001  <0.0001  NS  NS  NS  <0.0001  <0.0001  0.015  Quadratic  BG  NS  0.002  <0.0001  NS  NS  <0.0001  NS  <0.0001  <0.0001  2009   AG  0.032  <0.001  <0.0001  NS  <0.0001  NS  <0.001  0.005  NS  Linear  BG  0.002  0.032  0.012  NS  0.0005  0.0037  NS  0.022  <0.0001  2009   AG  NS  <0.001  <0.0001  NS  <0.0001  NS  <0.0001  0.017  NS  Quadratic  BG  0.001  NS  0.004  NS  0.0027  0.0049  NS  0.037  <0.001  2010   AG  0.03  0.0126  ‐‐‐  ‐‐‐  0.001  NS  0.012  ‐‐‐  ‐‐‐  Linear  BG  NS  ‐‐‐  ‐‐‐  NS  NS  NS  NS  ‐‐‐  ‐‐‐  2010   AG  0.044  0.0107  ‐‐‐  ‐‐‐  0.0036  NS  0.032  ‐‐‐  ‐‐‐  Quadratic  BG  NS  ‐‐‐  ‐‐‐  NS  NS  NS  NS  ‐‐‐  ‐‐‐  NS: Nonsignificant (p > 0.05).  Agronomy 2020, 10, 940; doi:10.3390/agronomy10070940  www.mdpi.com/journal/agronomy  Agronomy 2020, 10, 940  16  of  21  4. Discussion  The  variable  yield  responses  shown  in  the  harvests  are  a  natural  occurrence  in  switchgrass  growth and development throughout the growing season. Inconsistent trends in switchgrass yield,  such as those seen here, have been noted in other studies as well [47–49].   As the growing season progresses, the plant matures and moves towards flowering and seed  production, and then to senescence (Table 2). Ashworth et al. [10] found a peak of N uptake in AG  −1 −1 yields in August at 80 kg N ha  (2009) and 141 kg N ha  (2010). Makaju et al. [20] studied changes in  nutrient concentrations monthly, and found insignificant changes in N concentrations in the winter  months. At this time, insignificant changes in AG and BG N concentrations would be expected, since  physiologically, the plant has met its reproductive goal, i.e., producing seed.  A general pattern  of nutrient concentrations of the AG  portions decreasing over time as BG  concentrations  increased  was  seen,  especially  with  the  primary  macronutrients  (N,  P,  and  K).  −1 Ashworth et al. [10] found peaks of P uptake in July and August at 15.7 kg P ha  (2009) and 16.8 kg  −1 −1 P ha  (2010). Ashworth et al. [10] also observed peak K removal of 136 kg K ha  in early July 2009  −1 (DOY 184, AGDD 1180) and 185 kg K ha  in June 2010 (DOY 165, AGDD 788). In another study,  Ashworth et al. [9] found peaks in AG concentrations in mid‐September at approximately 1.75 kg  −1 Mg  on a dry matter basis (DM) for both P and K.  Peaks in concentrations of P and K in BG portions were found in the late winter or early spring  −1 −1 −1 −1 of the following year (for P, 1.3 g kg  in 2008 and 1.2 g kg  in 2009; for K, 2.2 g kg  in 2008, 7.0 g kg   −1 in 2009, and 6.0 g kg  in 2010), at the last harvests in February (2010 DOY 449, AGDD 3031) and  March  (2008  DOY  425,  AGDD  2748,  and  2009  DOY  426,  AGDD  2642).  Makaju  et  al.  [20]  found  significant (p = 0.001) changes in P and K concentrations of AG biomass even in the winter months in  monthly harvests.  Changes in nutrient removal with AG harvest indicate a decrease in nutrient concentration with  increasing AGDD. Unfortunately, no yield data was recorded for BG harvests (roots). These changes  in nutrient removal with AG harvests enhance our understanding of nutrient concentrations of whole  plant samples.  Secondary  and  micronutrients  did  not  display  a  consistent  decreasing  pattern  in  AG  concentrations with increasing BG concentrations, because they varied from year to year, depending  on  the  nutrient,  except  for  S  and  perhaps  Ca.  More  field  research  is  needed  to  determine  the  secondary and micronutrient dynamics over time during the switchgrass growth cycle.   The results from this study support previous findings that N is transported from the AG to BG  biomass in switchgrass [50–54]. It was also observed that plants harvested in the early season did not  regrow, suggesting that early harvest may limit the ability of switchgrass to regrow for a second  harvest. This is likely due to a lack of nutrient translocation to the root system to replenish growth  [55]. Several studies have supported switchgrass harvesting once a year after frost to allow a maximal  translocation  of  nutrients  and  the  establishment  of  storage  reserves  in  the  roots  to  occur  [4,6,21,22,56,57].  Indeed,  seasonal  nutrient  translocation  would  seem  to  contribute  to  the  next  season’s growth, as nutrient movement to the root system allows switchgrass to overwinter and is a  key component in its perennial plant growth. Nutrients stored in the BG parts in the early growing  season make the plant less reliant on anthropogenic nutrient sources. This type of translocation and  the  BG  storage  of  certain  nutrients  has  been  observed  in  other  native  grasses  [29,51].  Native  C4  grasses  developed  these  nutrient‐cycling  characteristics  over  many  years  during  their  evolution  [12,19,50,58].  The  connection  between  high  N  requirements  for  optimum  AG  production  and  relatively low fertilizer N use efficiency by switchgrass, as observed in other studies [59–61], could  be also explained by N translocation within the plant. It is reasonable to assume that increases of N  in the BG would serve the purpose of aiding regrowth the following spring in perennial plants such  as switchgrass [13,61].  Perennial grasses, such as switchgrass, remobilize nutrients from AG to BG late in the growing  season, which affects the levels of N, P, and K in harvested material, depending on harvest time  [5,22,62]. Thomas [63] reported the importance of the senescence process in the plant’s life cycle, and  Agronomy 2020, 10, 940; doi:10.3390/agronomy10070940  www.mdpi.com/journal/agronomy  Agronomy 2020, 10, 940  17  of  21  that time is a stress factor triggering responses leading to senescence, nutrient remobilization and  recycling. Blagosklonny and Hall [64] suggested that senescence should be seen as a nutrient‐driven  process in cells. Particularly, the transition and relocation of nutrients and remobilization occur after  nutrient uptake and assimilation [65]. Other studies have observed that translocation occurred in  response to drought, fire or other stresses [9,13,20], although these are an integral part of the life cycle  of  many  prairie grasses and  other  plants.  In addition  to  these  naturally  occurring  environmental  stresses,  time  needs  to  be  included  as  a  stress  factor  [63].  Gregersen  et  al.  [66]  noted  that  leaf  senescence should be viewed more as recycling for nutrient management. Nutrient concentrations  change in AG and BG occur with the aging of the plant and senescence. However, changes in the  nutrients concentration in various plant tissues can occur for many reasons, and it should not be  assumed that there is a direct transfer of nutrients from one tissue to another simply because the  concentrations indicated this. For example, in the case of nitrogen (N), switchgrass stems have lower  N concentrations compared to leaves; thus, as the plants develop and the ratio of stems to leaves  increases, so the overall concentration of N increases in the total AG biomass [3].  The timing of nutrient translocation can affect decisions on harvest timing, in relation to plant  regrowth of the following year and the sustainability of the switchgrass stand. Harvests need to be  timed  to  take  place  after  an  adequate  amount  of  nutrient  translocation  has  occurred  so  that  the  subsequent regrowth can benefit. If switchgrass is to be cultivated as a commercially viable crop, it  will likely be as a dual‐purpose switchgrass, i.e., either grazed or harvested as hay for livestock and  then again as biofuel feedstock postsenescence. Harvests for hay occurring in the early season, e.g.,  June, have higher nutrient concentrations than later harvests. Therefore, the quality of early harvested  forage will be better than that of late‐harvested forage for hay [50,60,62]. On the other hand, late‐ season switchgrass harvests will have lower N and mineral concentrations than early season harvests,  which makes them suitable for biofuel conversion. Harvest timing for biomass quality may be the  most important management difference between biofuel feedstock and forage production systems  [7,66–69].   5. Conclusions  Yields and nutrient concentrations within switchgrass undergo significant changes throughout  the growing season. Significant decreases of N, P, and K concentrations in AG and an increase in BG  plant portions occur as switchgrass moves to senescence in its life cycle. However, no micronutrients  displayed consistent trends in AG and BG concentrations. Understanding the dynamics of nutrient  uptake and cycling within the plant is essential to nutrient management, and harvesting time for  different purposes.   Author Contributions: Conceptualization, J.M. and H.Z.; methodology, J.M. and H.Z. validation, J.M, H.Z, and  J.A.;  formal  analysis,  J.A.;  investigation,  J.M.  and  H.Z.;  resources,  J.M.;  data  curation,  J.M.,  H.Z.,  and  J.A.;  writing—original  draft  preparation,  J.M.;  writing—review  and  editing,  J.A.  and  H.Z.;  visualization,  J.M.;  supervision, H.Z.; project administration, H.Z.; funding acquisition, H.Z. All authors have read and agreed to  the published version of the manuscript.  Funding: This research was partially funded by the Oklahoma Bioenergy Center and Oklahoma Agricultural  Experiment Station.   Conflicts of Interest: The authors declare no conflict of interest.  References  1. Von  Haden,  A.C.;  Dornbush,  M.E.  Prairies  thrive  where  row  crops  drown:  A  comparison  of  yields  in  upland  and  lowland  topographies  in  the  Upper  Midwest  US.  Agronomy  2016,  6,  32,  doi:10.3390/agronomy6020032.  2. Márquez,  C.O.;  García,  V.J.;  Schultz,  R.C.;  Isenhart,  T.M.  Assessment  of  soil  aggradation  through  soil  aggregation  and  particulate  organic  matter  by  riparian  switchgrass  buffers.  Agronomy  2017,  7,  76,  doi:10.3390/agronomy7040076.  Agronomy 2020, 10, 940  18  of  21  3. Fike, J.H.; Parrish, D.J.; Wolf, D.D.; Balasko, J.A.; Green, J.T.; Rasnake, M.; Reynolds, J.H. Long‐Term yield  potential  of  switchgrass‐for‐biofuel  systems.  Biomass  Bioenergy  2006,  30,  198–206,  doi:10.1016/j.biombioe.2005.10.006.  4. Guretzky, J.A.; Biermacher, J.T.; Cook, B.J.; Kering, M.K.; Mosali, J. Switchgrass for forage and bioenergy:  Harvest and nitrogen rate effects on biomass yields and nutrient composition. Plant Soil 2011, 339, 69–81,  doi:10.1007/s11104‐010‐0376‐4.  5. Kering,  M.K.;  Butler,  T.J.;  Biermacher,  J.T.;  Guretzky,  J.A.  Biomass  yield  and  nutrient  removal  rates  of  perennial grasses under nitrogen fertilization. Bioenergy Res. 2011, 5, 61–70, doi:10.1007/s12155‐011‐9167‐x.  6. Muir, J.P.; Sanderson, M.A.; Ocumpaugh, W.R.; Jones, R.M.; Reed, R.L. Biomass production of ‘Alamo’  switchgrass  in  response  to  nitrogen,  phosphorus,  and  row  spacing.  Agron.  J.  2001,  93,  896–901,  doi:10.2134/agronj2001.934896x.  7. Jach‐Smith, L.C.; Jackson, R.D. Inorganic N addition replaces N supplied to switchgrass (Panicum virgatum  by arbuscular mycorrhizal fungi. Ecol. Appl. 2020, 30, 1–11, doi:10.1002/eap.2047.  8. Parrish, S.D.J.; Wolfe, D.D.; Fike, J.H.; Daniels, W.L. Switchgrass as a Biofuels Crop for the Upper Southeast:  Cultivar  Trials  and  Cultural  Environments;  Final  Report  for  1997–2001.  ORNL/SUB‐03‐19XSY163/01;  Oak  Ridge National Laboratory: Oak Ridge, TN, USA, 2003.  9. Ashworth,  A.J.;  Allen,  F.L.;  Bacon,  J.L.;  Sams,  C.E.;  Hart,  W.E.;  Grant,  J.F.;  Moore,  P.A.,  Jr.;  Pote,  D.H.  Switchgrass cultivar, yield, and nutrient removal responses to harvest timing. Agron. J. 2017, 109, 2598– 2605, doi:10.2134/agronj2017.01.0018.  10. Ashworth,  A.J.;  Rocateli,  A.C.;  West,  C.P.;  Brye,  K.R.;  Popp,  M.P.  Switchgrass  growth  and  effects  on  biomass  accumulation,  moisture  content,  and  nutrient  removal.  Agron.  J.  2017,  109,  1359–1367,  doi:10.2134/agronj2017.01.0030.  11. Clark,  F.E.  Internal  cycling  of  Nitrogen  in  shortgrass  prairie.  Ecology  1977,  58,  1322–1333,  doi:10.2307/1935084.  12. Chapin, F.S. III. The mineral nutrition of wild plants. Ann. Rev. Ecol. Syst. 1980, 11, 233–260.  13. Parrish, D.J.; Fike, J.H. 2005. The biology and agronomy of switchgrass for biofuels. Crit. Rev. Plant Sci.  2005, 24, 423–459, doi:10.1080/07352680500316433.  14. Heggenstaller,  A.H.;  Moore,  K.J.;  Liebman,  M.;  Anex,  R.P.  Nitrogen  influences  biomass  and  nutrient  partitioning  by  perennial,  warm‐season  grasses.  Agron.  J.  2009,  101,  1363–1371,  doi:10.2134/agronj2008.0225x.  15. Heckathorn,  S.A.;  DeLucia,  E.H.  Drought‐Induced  nitrogen  translocation  in  perennial  C4  grasses  of  tallgrass prairie. Ecology 1994, 75, 1877–1886.doi:10.2307/1941592.  16. Heckathorn, S.A.; DeLucia, E.H. Retranslocation of shoot nitrogen to rhizomes and roots in prairie grasses  may limit loss of N to grazing and fire during drought. Funct. Ecol. 1996, 10, 396–400, doi:10.2307/2390289.  17. Clark, R.B. Differences among mycorrhizal fungi for mineral uptake per root length of switchgrass grown  in acidic soil. J. Plant Nutr. 2002, 25, 1753–1772, doi:10.1081/PLN‐120006056.  18. Petipas, R.H.; Bowsher, A.W.; Bekkering, C.S.; Jack, C.N.; Mclachlan, E.E.; White, R.A.; Younginger, B.S.;  Tiemann, L.K.; Evans, S.E.; Friesen, M.L. Interactive effects of microbes and nitrogen on Panicum virgatum  root  functional  traits  and  patterns  of  phenotypic  selection.  Int.  J.  Plant  Sci.  2020,  181,  20–32,  doi:10.1086/706198.  19. Brejda, J.J. Fertilization of Native Warm‐Season Grasses. In Native Warm Season Grasses: Research Trends and  Issues; Moore, K.J.; Anderson, B.E., Eds.; Vol 30.; CSSA Special Publication; CSSA: Madison, WI, USA, 2000;  doi:10.2135/cssaspecpub30.c12.  20. Makaju,  S.O.;  Wu,  Y.Q.;  Zhang,  H.;  Kakani,  V.G.;  Taliaferro,  C.M.;  Anderson,  M.P.  Switchgrass  winter  yield, year‐Round elemental concentrations, and associated soil nutrients in a zero input environment.  Agron. J. 2013, 105, 463–470, doi:10.2134/agronj2012.0286.  21. Vogel, K.P.; Brejda, J.J.; Walters, D.T.; Buxton, D.R. Switchgrass biomass production in the Midwest USA:  Harvest and nitrogen management. Agron. J. 2002, 94, 413–420, doi:10.2134/agronj2002.0413.  22. Heaton, E.A.; Dohleman, F.G.; Long, S.P. Seasonal nitrogen dynamics of Miscanthus x giganteus and Panicum  virgatum. Glob. Chang. Biol. Bioenergy 2009, 1, 297–307, doi:10.1111/j.1757‐1707.2009.01022.x.  23. Propheter, J.L.; Staggenborg, S.A.; Wu, X.; Wang, D. Performance of annual and perennial biofuel crops:  Yield during the first two years. Agron. J. 2010, 102, 806–814, doi:10.2134/agronj2009.0301.  Agronomy 2020, 10, 940  19  of  21  24. Wilson,  D.M.;  Dalluge,  D.L.;  Rover,  M.;  Heaton,  E.A.;  Brown,  R.C.  Crop  management  impacts  biofuel  quality:  Influence  of  switchgrass  harvest  time  on  yield,  nitrogen  and  ash  of  fast  pyrolysis  products.  Bioenergy Res. 2013, 6, 103–113, doi:10.1007/s12155‐012‐9240‐0.  25. Reynolds, J.H.; Walker, C.L.; Kirchner, M.J. Nitrogen removal in switchgrass biomass under two harvest  systems. Biomass Bioenergy 2000, 19, 281–286, doi:10.1016/S0961‐9534(00)00042‐8.  26. Kimura,  E.;  Collins,  H.P.;  Fransen,  S.  Biomass  production  and  nutrient  removal  by  switchgrass  under  irrigation. Agron. J. 2015, 107, 204–210, doi:10.2134/agronj14.0259.  27. Mislevy, P.; Martin, F.G. Biomass yield and forage nutritive value of Cynodon grasses harvested monthly.  Soil Crop Sci. Soc. Fla. Proc. 2006, 65, 9–14.  28. Soil Survey Staff. Natural Resources Conservation Service, United States Department of Agriculture. Web  Soil Survey. Available online: https://websoilsurvey.sc.egov.usda.gov/App/HomePage.htm (accessed on  02 October 2019).  29. Anderson,  E.K.;  Parrish,  A.S.;  Voight,  T.B.;  Owens,  V.N.;  Hong,  C.‐H.;  Lee,  D.K. Nitrogen  fertility  and  harvest management of switchgrass for sustainable bioenergy feedstock production in Illinois. Ind. Crops  Prod. 2013, 48, 19–27, doi:10.1016/j.indcrop.2013.03.029.  30. Fike,  J.H.;  Parrish,  D.J.;  Wolf,  D.D.;  Balasko,  J.A.;  Green,  J.T.;  Rasnake,  M.;  Reynolds,  J.H.  Switchgrass  production for the upper southeastern USA: Influence of cultivar and cutting frequency on biomass yields.  Biomass Bioenergy 2006, 30, 207–213, doi:10.1016/j.biombioe.2005.10.006.  31. Thomas, J.S. Soil pH and soil acidity. In Methods of Soil Analysis; Sparks, D.L., Ed.; Part 3. SSSA Book Series  5; SSSA: Madison, WI, USA, 1996; pp. 475–490, doi:10.2136/sssabookser5.3.c16.  32. Kachurina,  O.M.; Zhang, H.;  Raun,  W.R.; Krenzer,  E.G. Simultaneous determination of  soil  aluminum,  ammonium‐ and nitrate‐nitrogen using 1 M potassium chloride extraction. Commun. Soil Sci. Plant Anal.  2000, 31, 893–903, doi:10.1080/00103620009370485.  33. Mehlich, A. Mehlich 3 soil test extractant: A modification of Mehlich 2 extractant. Commun. Soil Sci. Plant  Anal. 1984, 15, 1409–1416, doi:10.1080/00103628409367568.  34. Hanson, D.; Kotuby‐Amacher, J.; Miller, R.O. Soil analysis: Western States Proficiency Testing Program for  1996. Anal. Bioanal. Chem. 1998, 360, 348–350, doi:10.1007/s002160050707.  35. Soltanpour, P.N.; Johnson, G.W.; Workman, S.M.; Jones, J.B., Jr.; Miller, R.O. Inductively coupled plasma  emission  spectrometry  and  inductively  coupled  plasma‐Mass  spectrometry.  In  Methods  of  Soil  Analysis;  Sparks, D.L., Ed.; Part 3. Chemical Methods. SSSA Book Series 5; SSSA: Madison, WI, USA; ASA: Madison,  WI, USA, 1996; pp. 91–139, doi:10.2136/sssabookser5.3.c5.  36. Oklahoma Mesonet. Available online: www.mesonet.org (assessed 10 October 2019).  37. Sena, K.L.; Goff, B.; Davis, D.; Smith, S.R. Switchgrass growth and forage quality trends provide insight for  management. Crop Forage Turfgrass Manag. 2018, 4, 170053, doi:10.2134/cftm2017.08.0053.  38. Sanderson, M.A.; Moore, K.J. Switchgrass morphological development predicted from day of the year or  degree day models. Agron. J. 1999, 91, 732–734, doi:10.2134/agronj1999.914732x.  39. Dhillon, J.; Figueiredo, B.; Eickhoff, E.; Raun, W. Applied use of growing degree days to refine optimum  times  for  nitrogen  stress  sensing  in  winter  wheat  (Triticum  aestivum  L.).  Agron.  J.  2019,  1–13,  doi:10.1002/agj2.20007.  40. Mitchell, R.B.; Moore, K.J.; Moser, L.E.; Fritz, J.O.; Redfearn, D.D. Predicting developmental morphology  in  switchgrass  and  big  bluestem.  Agron.  J.  1997,  89,  827–832,  doi:10.2134/agronj1997.00021962008900050018x.  41. Moore, K.J.; Moser, L.E.; Vogel, K.P.; Waller, S.S.; Johnson, B.E.; Pedersen, J.F. Describing and quantifying  growth  stages  of  perennial  forage  grasses.  Agron.  J.  1991,  83,  1073–1077,  doi:10.2134/agronj1991.00021962008300060027x.  42. Moore, K.J.; Moser, L.E. Quantifying developmental morphology of perennial grasses. Crop Sci. 1995, 35,  37–43, doi:10.2135/cropsci1995.0011183X003500010007x.  43. Massey, J.R.; Antonangelo, J.A.; Zhang, H. Nitrogen affecting switchgrass yield, nitrogen removal and use  efficiency. Agrosyst. Geosci. Environ. 2020, 3, doi:10.1002/agg2.20064.  44. Jones, J.B.; Case, V.W. Sampling, handling, and analyzing plant tissue samples. In Soil Testing and Plant  Analysis,  3rd  ed.;  Westerman,  R.L.,  Ed.;  SSSA:  Madison,  WI,  USA,  1990;  pp.  404–410,  doi:10.2136/sssabookser3.3ed.c15.  45. Undersander, D.; Mertens, D.R.; Thiex, N. Forage Analysis Procedures; National Forage Testing Association:  Omaha, NE, USA, 1993.  Agronomy 2020, 10, 940  20  of  21  46. Antonangelo,  J.A.;  Zhang,  H.  Heavy  metal  phytoavailability  in  a  contaminated  soil  of  northeastern  Oklahoma  as  affected  by  biochar  amendment.  Environ.  Sci.  Pollut.  Res.  2019,  26,  33582–33593,  doi:10.1007/s11356‐019‐06497‐w. 47. Mulkey,  V.R.;  Owens,  V.N.;  Lee,  D.K.  Management  of  switchgrass‐dominated  Conservation  Reserve  Program  lands  for  biomass  production  in  South  Dakota.  Crop  Sci.  2006,  46,  712–720,  doi:10.2135/cropsci2005.04‐0007.  48. Hong, C.O.; Owens, V.N.; Bransby, D.; Farris, R.; Fike, J.; Heaton, E.; Kim, S.; Mayton, H.; Mitchell, R.;  Viands, D. Switchgrass response to nitrogen fertilizer across diverse environments in the USA: A regional  feedstock partnership report. Bioenergy Res. 2014, 7, 777–788, doi:10.1007/s12155‐014‐9484‐y.  49. Aurangzaib,  M.;  Moore,  K.J.;  Lenssen,  A.W.;  Archontoulis,  S.V.;  Heaton,  E.A.;  Fei,  S.  Developmental  morphology and biomass yield of upland and lowland switchgrass ecotypes grown in Iowa. Agronomy  2018, 8, 61, doi:10.3390/agronomy8050061.  50. Dubeux, J.C.B., Jr.; Sollenberger, L.E.; Mathews, B.W.; Scholberg, J.M.; Santos, H.Q. Nutrient cycling in  warm‐Climate grasslands. Crop Sci. 2007, 47, 915–928, doi:10.2135/cropsci2006.09.0581.  51. Yang, J.; Worley, E.; Ma, Q.; Li, J.; Torres‐Jerez, I.; Li, G.; Zhao, P.X.; Xu, Y.; Tang, Y.; Udvardi, M. Nitrogen  remobilization and conservation, and underlying senescence‐Associated gene expression in the perennial  switchgrass Panicum virgatum. New Phytol. 2016, 211, 75–89, doi:10.1111/nph.13898.  52. Dell, C.J.; Williams, M.A.; Rice, C.W. Partitioning of nitrogen over five growing seasons in tallgrass prairie.  Ecology 2005, 86, 1280–1287, doi:10.1890/03‐0790.  53. Bausenwein, U.; Millard, P.; Raven, J.A. Remobilized old‐Leaf nitrogen predominates for spring growth in  two temperate grasses. New Phytol. 2001, 152, 283–290, doi:10.1046/j.0028‐646X.2001.00262.x.  54. Dohleman, F.G.; Heaton, E.A.; Arundale, R.A.; Long, S.P. Seasonal dynamics of above‐ and below‐Ground  biomass and nitrogen partitioning in Miscanthus x giganteus and Panicum virgatum across three growing  seasons. GCB Bioenergy 2012, 4, 534–544, doi:10.1111/j.1757‐1707.2011.01153.x.  55. Wilson,  D.M.;  Heaton,  E.A.;  Liebman,  M.;  Moore,  K.J.  Intraseasonal  changes  in  switchgrass  nitrogen  distribution compared with corn. Agron. J. 2013, 105, 285–294, doi:10.2134/agronj2012.0233.  56. Thomason, W.E.; Raun, W.R.; Johnson, G.V.; Taliaferro, C.M.; Freeman; K.W.; Wynn, K.J.; Mullen, R.W.  Switchgrass response to harvest frequency and time and rate of applied nitrogen. J. Plant Nutr. 2005, 27,  1199–1226, doi:10.1081/PLN‐120038544.  57. Staley, T.E.; Stout, W.L.; Jung, G.A. Nitrogen use by tall fescue and switchgrass on acidic soils of varying  water holding capacity. Agron. J. 1991, 83, 732–738, doi:10.2134/agronj1991.00021962008300040017x.  58. Stout, W.L.; Jung, G.A. Biomass and nitrogen accumulation in switchgrass: Effects of soil and environment.  Agron. J. 1995, 87, 663–669, doi:10.2134/agronj1995.00021962008700040010x.  59. Garten, C.T., Jr.; Smith, J.; Tyler, D.; Amonette, J.; Bailey, V.; Brice, D.; Castro, H.; Graham, R.; Gunderson,  C.;  Izaurralde,  R.  Intra‐Annual  changes  in  biomass,  carbon,  and  nitrogen  dynamics  at  4‐year  old  switchgrass  field  trials  in  west  Tennessee,  USA☆.  Agric.  Ecosyst.  Environ.  2010,  136,  177–184,  doi:10.1016/j.agee.2009.12.019.  60. Silver, W.L.; Miya, R.K. Global patterns in root decomposition: Comparisons of climate and litter quality  effects. Oecologia 2001, 129, 407–419, doi:10.1007/s004420100740.  61. Ma, Z.; Wood, C.; Bransby, D. Impacts of soil management on root characteristics of switchgrass. Biomass  Bioenergy 2000, 18, 105–112, doi:10.1016/S0961‐9534(99)00076‐8.  62. Adler, P.R.; Sanderson, M.A.; Boateng, A.A.; Weimer, P.J.; Jung, H.‐J.G. Biomass yield and biofuel quality  of switchgrass harvested in fall or spring. Agron. J. 2006, 98, 1518, doi:10.2134/agronj2005.0351.  63. Thomas,  H.  Senescence,  ageing,  and  death  of  the  whole  plant.  New  Phytol.  2012,  197,  696–711,  doi:10.1111/nph.12047.  64. Blagosklonny, M.V.; Hall, M.N. Growth and aging: A common molecular mechanism. Aging 2009, 1, 357– 362, doi:10.18632/aging.100040. Available online: www.impactaging.com (accessed on 10 April 2009).  65. Masclaux, C.; Quillere, I.; Gallais, A.; Hirel, B. The challenge of remobilisation in plant nitrogen economy.  A  survey  of  physio‐Agronomic  and  molecular  approaches.  Ann.  Appl.  Biol.  2001,  138,  69–81,  doi:10.1111/j.1744‐7348.2001.tb00086.x.  66. Gregersen, P.L.; Culetic, A.; Boschian, L.; Krupinska, K. Plant senescence and crop productivity. Plant Mol.  Biol. 2013, 82, 603–622, doi:10.1007/s11103‐013‐0013‐8.  67. Casler, M.D.; Vogel, K.P.; Taliaferro, C.M.; Wynia, R.L. Latitudinal adaptation of switchgrass populations.  Crop Sci. 2004, 44, 293–303, doi:10.2135/cropsci2003.2226.  Agronomy 2020, 10, 940  21  of  21  68. Sanderson,  M.;  Reed,  R.;  Ocumpaugh,  W.;  Hussey,  M.;  Esbroeck,  G.V.;  Read,  J.;  Tischler,  C.;  Hons,  F.  Switchgrass cultivars and germplasm for biomass feedstock production in Texas. Bioresour. Technol. 1999,  67, 209–219, doi:10.1016/S0960‐8524(98)00132‐1.  69. Aravindhakshan, S.C.; Epplin, F.M.; Taliaferro, C.M. 2011. Switchgrass, bermudagrass, flaccidgrass, and  lovegrass biomass yield response to nitrogen for single and double harvest. Biomass Bioenergy 2011, 35, 308– 319, doi:10.1016/j.biombioe.2010.08.042.  © 2020 by the authors. Licensee MDPI, Basel, Switzerland. This article is an open access  article distributed under the terms and conditions of the Creative Commons Attribution  (CC BY) license (http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/).  http://www.deepdyve.com/assets/images/DeepDyve-Logo-lg.png Agronomy Multidisciplinary Digital Publishing Institute

Nutrient Dynamics in Switchgrass as a Function of Time

Agronomy , Volume 10 (7) – Jun 30, 2020

Loading next page...
 
/lp/multidisciplinary-digital-publishing-institute/nutrient-dynamics-in-switchgrass-as-a-function-of-time-kUBox0HYIs

References (72)

Publisher
Multidisciplinary Digital Publishing Institute
Copyright
© 1996-2020 MDPI (Basel, Switzerland) unless otherwise stated Disclaimer The statements, opinions and data contained in the journals are solely those of the individual authors and contributors and not of the publisher and the editor(s). Terms and Conditions Privacy Policy
ISSN
2073-4395
DOI
10.3390/agronomy10070940
Publisher site
See Article on Publisher Site

Abstract

Agronomy 2020, 10, 940  1  of  21  Article  Nutrient Dynamics in Switchgrass as a   Function of Time  1 2 2, Joshua Massey  , João Antonangelo   and Hailin Zhang  *    Oklahoma Agricultural Experiment Station Field and Research Service Unit, Stillwater, OK 74078, USA;  josh.massey@okstate.edu    Plant and Soil Sciences Department, Oklahoma State University, Stillwater, OK 74075, USA;  joao.antonangelo@okstate.edu  *  Correspondence: hailin.zhang@okstate.edu; Tel.: +1‐405‐744‐9566  Received: 23 May 2020; Accepted: 28 June 2020; Published: 30 June 2020  Abstract: There are wide variations in fertilizer recommendations for switchgrass (Panicum virgatum  L.) as biofuel feedstock or forage. Inconsistent yield responses to fertilization are common. Nutrient  translocation,  from  aboveground  leaves  and  stems  to  belowground  roots,  is  a  contributor  to  variable,  and  sometimes  the  absence  of,  fertilizer  response.  A  field  study  evaluated  how  major  nutrients  are  cycled  within  switchgrass  during  the  growing  season.  Aboveground  (AG)  and  belowground (BG) biomasses were harvested and analyzed separately for yield (AG) and nutrient  ‐1  concentrations (AG and BG). Maximum yields were 26.3 (2008), 17.5 (2009) and 29.3 (2010) Mg ha until  senescence.  In  all  years,  the  N  concentration  of  the  AG  biomass  decreased  as  the  season  progressed (P < 0.0001). The belowground biomass N concentration increased over time in 2008 and  2010  (P  <  0.05).  Phosphorus  (P)  and  potassium  (K)  displayed  similar  trends  to  nitrogen  concentration. Temporal changes of other nutrients in the AG and BG biomass concentrations were  inconsistent  and  varied  compared  with  N.  The  dynamics  of  the  macronutrients  suggested  translocation from AG to BG as the switchgrass matured. Nutrients stored in roots can be beneficial  for regrowth in the following growing season, which may reduce response to fertilizers. A greater  understanding  of  nutrient  cycling  and  harvest  timing  is  needed  to  better  manage  different  switchgrass production systems.  Keywords: forage management; nutrient cycling; nitrogen; phosphorus; plant nutrition  1. Introduction  Switchgrass  (Panicum  virgatum  L.)  has  been  selected  as  an  ideal  biofuel  feedstock  for  the  production  of  biofuels.  Its  wide  distribution  across  North  America  and  ability  to  grow  well  on  marginal lands [1] have made it useful as a buffer in riparian areas to control erosion [2]. However,  switchgrass yield response to applied nitrogen (N) has often been inconsistent in fertilization studies  [3–6]. Some works have suggested that nutrient transfer from aboveground portions of the plant (AG)  to belowground (BG) is the reason for the poor response to applied nutrients [7]. A transfer such as  this would likely be important for regrowth during the following growing season [8–10]. Nutrient  dynamics within switchgrass plants during the growing season offer insight into the need and use of  fertilizer in biomass production.  Native switchgrass was developed in areas under low N input [11–13]. Without the application  of N, nutrient needs are met by input from natural N sources, such as N deposition from lightning  and rainfall, microbial decomposition and mineralization from plant and animal residues, and N  fixation by legumes within native plant communities. The nutrient translocation within the plant is  also an important source of nutrients for the subsequent season. Nitrogen and other nutrients have  been reported to translocate from the AG to the BG tissues as the plant matures towards senescence  [13,14]. This translocation may be one of the reasons why switchgrass yield has often shown no or  Agronomy 2020, 10, 940; doi:10.3390/agronomy10070940  www.mdpi.com/journal/agronomy  Agronomy 2020, 10, 940  2  of  21  inconsistent  responses  to  N  fertilization  when  cultivated  as  a  forage  crop.  Seasonal  nutrient  movement  within  the  plant  has  been  observed  in  other  prairie  grasses,  such  as  big  bluestem  (Andropogon gerardii), little bluestem (Schizachyrium scoparium) and indiangrass (Sorgnastrum nutans)  [11,14].  Heckathorn  and  Delucia  [15,16]  researched  nutrient  translocation  in  prairie  grasses  in  response to fire and drought conditions, and found tallgrass prairie species translocated 30% of N  held in AG shoots to BG rhizomes to conserve N and limit N losses by fire and grazing. Observations  like these indicate that switchgrass and other native prairie species are very efficient in their use of  nutrients [13], and they should be managed accordingly.  The phosphorus and potassium needs of switchgrass are often met by reserved nutrients in the  soil profile through chemical release and mycorrhizal associations [17,18]. Studies involving P have  found little to no yield response to P fertilization, although increased yield and P‐use efficiency with  an  N  ×  P  interaction  have  been  shown  [19].  Mycorrhizal  activity  cannot  be  overlooked  when  considering the P requirements of switchgrass, but the amount of P  received in the plant due to  mycorrhizae associations is unknown [13]. Similarly, studies have often reported no response to K  fertilization  [13].  Seasonal  translocation  within  the  plant  may  play  a  role  in  the  cycling  of  P,  K,  secondary and micronutrients. Little research has been conducted on switchgrass concerning P, K,  and  other  nutrients,  as  N  is  considered  to  be  the  most  limiting  nutrient.  Those  studies,  which  considered  other  nutrients  [20],  did  not  show  different  concentrations  of  secondary  and  micronutrients in AG and BG to be significant contributors to switchgrass growth.  A  better  understanding  of  the  nutrient  concentration  in  AG  and  BG  as  it  relates  to  nutrient  translocation in switchgrass is needed to more efficiently manage the crop for production. During  harvest,  nutrient  removal  can  become  a  sustainability  issue  in  nutrient  management.  Nitrogen  −1 removal  rates  have  been  recorded  as 18 to  39  kg N  ha   [14,21–24].  Depending  upon the  harvest  −1 −1 system, Reynolds et al. [25] reported total N removal could range from 31 to 63 kg N ha  yr  in a  −1 −1 single harvest system, and from 90 to 144 kg N ha  yr  in a two‐harvest system. In Kansas, P removal  −1 rates were reported to be between 5 and 9 kg P ha , and K removal rates were between 32 and 69 kg  −1 K ha , depending upon the year and location [23]. Kimura at al. [26] reported P removal of between  ‐1 ‐1 39  and  44  kg  P  ha   and  K  removal  of  between  357  and  434  kg  K  ha ,  depending  upon  the  N  fertilization rate in Kanlow switchgrass. Nutrient removal due to harvesting will eventually lead to  the need for additional fertilization [6]. Changes in the removal rates of nutrients are dependent on  the time of year when the harvest occurs [27], along with nutrient concentration in the harvested  portions of the plant.  The objective of this study was to evaluate the nutrient concentrations in switchgrass AG and  BG biomass throughout the growing season to determine the role of nutrient cycling in the plant life  cycle. Understanding these intraseasonal changes will assist in determining the role of anthropogenic  fertilization in switchgrass management. Investigating seasonal changes in yield and tissue nutrient  concentration,  and  nutrient  cycling  and  dynamics  in  switchgrass  as  it  relates  to  the  nutrient  translocation, will add to the knowledge of both managed and natural systems.  2. Materials and Methods   2.1. Experimental Area and Treatments Description  The study was initiated in 2008 in a Kanlow switchgrass stand in Stillwater, OK (36°08’01.54” N;  97 06’17.16” W) which was established in 1998. The soil at the site is a Norge Loam (fine silty, mixed,  active,  and  thermic  Udic  Paleustoll)  [28].  Figure  1  shows  one  of  four  plots  designed  for  biomass  harvesting in each year. The left side 6 × 3m area was harvested at maturity for annual yields. The  right side was divided into six (6) 0.9 × 3m subplots, each of which was harvested at different time  throughout  the  growing  season.  Only  the  right  side  (0.9  ×  1.5m)  harvested  both  AG  and  BG  biomasses; the others were only AG. The N rates for each of the three years studied were about 134.4  −1 kg N ha , which is within the critical range of N needed, according to Anderson et al. and other  studies  [5,29,30].  Phosphorus  was  applied  as  triple  superphosphate  (TSP,  0‐46‐0),  as  needed  Agronomy 2020, 10, 940  3  of  21  according to Oklahoma State University soil test recommendations. Additional K fertilization was  not needed.   Figure 1. One of the four plots designed for harvest sampling. The plot measured 6 × 7.5 m.  2.2. Soil Sampling and Analysis  Prior to fertilization each year, soil samples were taken from depths of 0 to 15 cm. Samples were  oven‐dried at 65 °C for 24 hours and ground to pass through a 2‐mm sieve. Soil pH was measured  with an electrode in a 1:1 soil to water suspension [31]. Plant available NO3‐N was extracted by 1 M  KCl and analyzed using a LACHAT Quick Chem QC8500 Series 2 flow injection auto‐analyzer [32].  Plant available phosphorus (P), potassium (K), calcium (Ca), and magnesium (Mg) were extracted by  the Mehlich‐3 solution [33]. Sulfate‐S was extracted by 0.008 M calcium phosphate. Micronutrients  iron (Fe), zinc (Zn), boron (B), and copper (Cu) were extracted using DPTA‐Sorbitol [34]. Extracts  were  properly  filtered  and  analyzed  for  nutrient  concentrations  using  a  Spectro  Blue  FMS26  inductively coupled plasma–atomic emission spectrometer (ICP‐AES) [35]. The results of soil testing  from samples taken at the beginning of each growing season are shown in Table 1. Agronomy 2020, 10, 940  4  of  21  Table 1. Soil pH and plant available nutrients tested by year (2008, 2009 and 2010). Samples taken prior to fertilization.  Year  pH  NO3‐N  P  K  SO4‐S  Ca  Mg  Fe  Zn  B  Cu  −1 −1     ‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐kg ha ‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐  ‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐mg kg ‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐‐  2008  6.3 ± 0.2  3 ± 0.8  16 ± 1  118 ± 16  8.4 ± 0.2  1563 ± 125  317 ± 32  48.5 ± 11  0.7 ± 0.1  0.34 ± 0.0  1.4 ± 0.1  ‐1 kg N ha   2009  6.2 ± 0.2  6.4 ± 2.7  17 ± 2  109 ± 14  5.7 ± 0.3  1538 ± 172  309 ± 31  60.3 ± 9  0.8 ± 0.1  0.36 ± 0.0  1.5 ± 0.0  2010  6.4 ± 0.1  2.5 ± 1.5  14.9 ± 3  110 ± 8  5.9 ± 0.5  1560 ± 107  310.7 ± 16  58.4 ± 8  0.7 ± 0.2  0.27 ± 0.0  1.5 ± 0.3  ±: Standard deviation of the mean (n=4).  Agronomy 2020, 10, 940; doi:10.3390/agronomy10070940  www.mdpi.com/journal/agronomy  Agronomy 2020, 10, 940  5  of  21  2.3. Switchgrass Sampling and Analyses  Switchgrass plants were harvested periodically from June to January, February or March of the  −1 following year. It should be noted that harvested areas received an average of 134.4 kg N ha  each  year, as early season harvests hindered plant regrowth in some plots and did not allow harvesting to  occur from the same plots each year. In 2010, a killing frost occurred between the 3rd and 4th harvests,  on 26 November [36], after which plants began senescence, produced seed and started to die back.   The temporal harvests were designated as accumulated growing degree days (AGDD) starting  from January 1 of each year (Table 2). Switchgrass AG biomass yield and nutrient removal data were  all replicated each year (2008, 2009 and 2010) and standardized by AGDD (Temperature base = 10 °C)  [37]. Growing degree days (GDD) were calculated as Sanderson and Moore [38], shown in Equation  1.   GDD = [(maximum daily temperature – minimum daily temperature)/2]−10 °C,  (1)  Daily maximum and minimum temperatures in Stillwater (2008, 2009 and 2010) were acquired  from  the  Oklahoma  Mesonet  website  [36].  Accumulated  growing  degree  days  were  obtained  by  summing up positive GDD (GDD > 0) beginning on January 1 of each year [37–39]. In order to observe  the role of nutrients in regrowth, AGDD was added from the previous year. The mean growth stage  count of switchgrass (MSC) was calculated according to the method proposed by Mitchell et al. [40],  as shown in Equation 2.  MSC = [0.875 + (0.0017 × AGDD)]  (2)  The values used in Equation 2 estimate the growth stage of switchgrass by AGDD. The 0.875  value represents a starting point of growth, and 0.0017 represents growth rate of switchgrass. The  switchgrass growth stages and their descriptions can be found in Moore and Moser [41,42], who  considered  MSC  values  from  0.0  to  4.9  (Table  2).  Estimated  MSC  >  4.9  were  listed  as  “postripening/senescence”  for  our  study,  because  some  harvests  took  place  after  physiological  maturity and senescence (Table 2). Differences due to weather data are described by Massey et al.  [43].   In the collection of whole plant samples, a single plant patch from the one side of the plot (0.9 ×  1.5m area, shown in Figure 1) was harvested to estimate temporal nutrient concentrations in both the  above‐ and below‐ ground portions of the plant (AG and BG, respectively). One plant was randomly  selected and excavated to an approximate depth of 0.9 m to obtain the root biomass. The diameter of  the excavated area was approximately 0.5 m. As switchgrass is a bunchgrass with large AG and BG  biomass, a single plant was adequate to represent the whole plot, and more practical than harvesting  a fixed area for this study. Four plants were sampled at each AGDD harvest, one from each replicated  plot. Whole plant samples were separated into AG and BG plant portions and analyzed for nutrient  concentrations separately. Aboveground portions (leaves and stems) were chopped and ground to  pass through a 1‐mm sieve. For BG portions, the soil was washed from the roots, and samples were  dried intact. Roots were chopped and ground to pass through a 1‐mm sieve to prepare them for  analysis. Agronomy 2020, 10, 940; doi:10.3390/agronomy10070940  www.mdpi.com/journal/agronomy  Agronomy 2020, 10, 940  6  of  21  Table 2. Dates of periodic whole plant biomass harvests from and the accumulated growing degree  days (AGDD) according to the Julian Day of the Year (DOY).  §§ Year  Date  AGDD   MSC  Growth Stage   Description  E1: Elongation‐Stem  2008  6/12/2008  755  2.2  First node palpable/visible  elongation  Spikelets fully  R2: Reproductive‐Floral  2008  7/24/2008  1452  3.3  emerged/peduncle not  development  emerged  S3: Seed development and  2008  9/5/2008  2175  4.6  Hard dough  ripening  2008  10/30/2008  2611  5.3 ‐‐ Postripening/senescence ‐‐  2008  12/4/2008  2672  5.4 ‐‐ Postripening/senescence ‐‐  V0: Vegetative‐Leaf  2009  2/28/2009  2748  1.0  Emergence of 1st leaf  development  E4: Elongation‐Stem  2009  7/3/2009  1180  2.9  4th node palpable/visible  elongation  S0: Seed development and  2009  8/9/2009  1822  4.0  Caryopsis visible  ripening  S5: Seed development and  2009  9/25/2009  2426  5.0  Endosperm dry/seed ripe  ripening  2009  11/19/2009  2627  5.3 ‐‐ Postripening/senescence ‐‐  Coleoptile emergence from  2010  1/26/2010  2642  0.9  G5: Germination  soil  Coleoptile emergence from  2010  3/2/2010  2642  0.9  G5: Germination  soil  R1: Reproductive‐Floral  Inflorescence emergence/  2010  7/15/2010  1323  3.1  st  development  1 spikelet visible  Endosperm  S4: Seed development and  2010  9/3/2010  2240  4.7  hard/physiological  ripening  maturity  2010  10/28/2010  2803  5.6 ‐‐ Postripening/senescence ‐‐  2010  12/2/2010  2878  5.8 ‐‐ Postripening/senescence ‐‐  Coleoptile emergence from  2011  1/7/2011  2888  0.9  G5:   Germination  soil  V1: Vegetative‐Leaf  2011  3/25/2011  3031  1.1  First leaf collared  development  §§:  Accumulated  Growing  Degree  Days.  MSC:  Mean  Stage  Count  (MSC  considers  AGDD  from  January 1 of the current year, without taking into account the previous year).  Agronomy 2020, 10, 940; doi:10.3390/agronomy10070940  www.mdpi.com/journal/agronomy  Agronomy 2020, 10, 940  7  of  21  Both AG and BG plant samples were digested with nitric acid (HNO3), in which 0.5 g of ground  TM plant materials were predigested for 1 h with 10 mL of trace‐metal‐grade HNO3 in the HotBlock   Environmental Express block digester. The digests were then heated to 115 °C for 2 h and diluted  with deionized water to 50 mL [44]. Digested samples were analyzed by a Spectro Blue FMS26 ICP‐ AES for mineral nutrients (P, K, Ca, Mg, S, Na, Fe, Cu, Zn, Mn and Ni). Total N was determined with  a LECO Truspec 628 carbon/nitrogen (C/N) analyzer [45].  2.4. Statistical Analysis  Regression  analyses  between  AGDD  and  AG  yield,  nutrient  removal  (yield  x  nutrient  concentration) and AG and BG nutrient concentrations were conducted for the whole data set of  measurements  (all  replicate  data).  A  trend  analysis  was  conducted  using  best‐fit  models.  Best‐fit  models were determined from linear and quadratic regression models by the level of significance  using p ≤ 0.05. The higher level of significance for each model (lower p‐value), higher coefficient of  determination (R ), and the lowest root mean square error (RMSE) were used to determine a best‐fit  model,  using  the  PROC  REG  procedure  in  SAS  ver.  9.4.  In  addition,  the  equation  coefficients  associated with the adopted regression models were also tested for significance.  3. Results  3.1. Switchgrass Yield  The switchgrass aboveground biomass yield from periodic harvests throughout the growing  season increased throughout the summer, and a significant quadratic relationship between biomass  yield and AGDD was observed (p < 0.0001) in 2008 (Figure 2).   A  significant  trend  in  yield  at  p  <  0.05  was  seen  in  2009  (Figure  2).  An  expected  plateau  or  decrease in harvested yield was not indicated here because of a lack of harvest data for the rest of the  −1 growing season. Yield at AGDD 1822 (DOY 221, August 9th) was much higher (13.7 ± 2.9 Mg ha )  −1 than the first harvest date (4.8 ± 3.8 Mg ha ), and higher than the other two harvest dates (8.0 ± 2.3  −1 and 9.5 ± 3.1 Mg ha , respectively).   In 2010, no significant trends were found (p > 0.05) in yield throughout the season, and the data  were widely scattered (Figure 2). As illustrated in Figure 2, yields reached a peak between 1820 and  2810 AGDD.  Agronomy 2020, 10, 940; doi:10.3390/agronomy10070940  www.mdpi.com/journal/agronomy  Agronomy 2020, 10, 940  8  of  21  Figure 2. Switchgrass yield as a function of AGDD (accumulated growing degree days) harvests in  2008, 2009, and 2010. NS: nonsignificant (p > 0.05).  3.2. Nutrient Removal with Harvest  Removal of macronutrients N, P, and K displayed an increasing pattern up to a point with yield,  and then decreased with increasing AGDD, with the exception being N in 2008 (Figure 3a). Nitrogen  removal in 2008 showed a linear trend, while N removal in 2009 and 2010 showed quadratic trends.  Phosphorus removal was described by a quadratic function in 2008 and 2009, but was nonsignificant  by either linear or quadratic functions (Figure 3b). Quadratic functions described potassium removal  (Figure  3c).  In  all  years,  maximum  nutrient  removal  occurred  between  1500  and  2500  AGDD.  Increases in N removal with harvest were definitely seen in 2009 and 2010.  Agronomy 2020, 10, 940  9  of  21  ● y = -9E-05x 2008 2009 2010 + 0.37x - 238 160 R² = 0.59 (P < 0.001) Δ y = -0.0001x + 0.52x - 364.6 R² = 0.58 (P < 0.01) ■ y = 0.012x + 28.1 R² = 0.18 (P < 0.05) 35 2 ● y = -5E-06x + 0.03x - 10.5 R² = 0.29 (NS) Δ y = -2E-05x + 0.09x - 67.5 R² = 0.71 (P < 0.001) ■ 2008 y = -1E-05x + 0.04x - 15 R² = 0.36 (P < 0.01) Δ y = -0.0001x + 0.45x - 308 R² = 0.73 (P < 0.001) 160 2 ● y = -9E-05x + 0.32x - 172 R² = 0.82 (P < 0.0001) ■y = -7E-05x + 0.24x - 842 R² = 0.45 (P < 0.01) 500 1000 1500 2000 2500 3000 AGDD −1 Figure 3. Switchgrass nutrient removal of N, P and K (kg ha ) in aboveground (AG) harvests as a  function of AGDD (accumulated growing degree days) in 2008, 2009 and 2010. NS: nonsignificant (p  > 0.05).  In simple correlations of yield and nutrient content, as listed in Table 3, the significant negative  correlations of N, P, and K as a function of switchgrass yields in 2008 indicated a dilution effect where  the  nutrients  concentrations  decreased  as  the  yield  increased  [46].  This  is  reflected  in  the  best‐fit  model for N in 2008 being a linear regression (Figure 3a). However, the nonsignificant correlation  -1 -1 N removed (kg N ha ) K removed (kg K ha ) -1 P removed (kg P ha ) Agronomy 2020, 10, 940  10  of  21  obtained for all macronutrients in 2009 and 2010 indicated that no dilution effect had occurred [46].  This suggests that nutrient concentration decreases with an increase in AGDD.  Table  3.  Simple  correlation  (Pearson)  between  yields  and  macronutrients  concentration  in  the  aboveground portions (AG) of switchgrass. Results were obtained with all replicate data.  ‐‐‐‐‐‐‐2008‐‐‐‐‐‐‐  ‐‐‐‐‐‐‐2009‐‐‐‐‐‐‐  ‐‐‐‐‐‐‐2010‐‐‐‐‐‐‐  Yield  N  P  K  N  P  K  N  P  K  *** *** *** 2008  ‐0.75   ‐0.67   ‐0.74   ‐‐  ‐‐  ‐‐  ‐‐  ‐‐  ‐‐  NS NS NS 2009  ‐‐  ‐‐  ‐‐  ‐0.08   ‐0.20   ‐0.26   ‐‐  ‐‐  ‐‐  NS NS 2010  ‐‐  ‐‐  ‐‐  ‐‐  ‐‐  ‐‐  ‐0.01   ‐‐  ‐0.18   ***: Significant at p < .001. NS: nonsignificant (p > .05). “‐‐”: not given.  3.3. Nitrogen Dynamics  Concentrations of N followed a general trend of decrease in AG harvested biomass and increase  with time in BG biomass as AGDD increased for all 3 years (Figure 4), suggesting that N was moving  from AG to BG starting at ~1500 to 2000 AGDD (Elongation‐Stem elongation to Seed development  and ripening) (Figure 4 and Table 2). Changes in AG biomass N concentrations ranged from 7.3 to  −1 −1 −1 2.1 g N kg  in 2008 (Figure 4a), 12.4 to 3.7 g N kg  in 2009 (Figure 4b) and 8.0 to 2.6 g N kg  in 2010  −1 (Figure 4c). Nitrogen concentrations in the BG biomass ranged from 2.9 to 10.6 g N kg  in 2008 (Figure  −1 −1 4a), from 7.0 to 11.1 g N kg  in 2009 (Figure 4b) and 5.3 to 13.9 g N kg  in 2010 (Figure 4c). There  seemed to be an equal N concentration between the AG and BG portions of the plant at around the  same time each year, which was between AGDD 1500 and 2000, (late July, early August), ranging  −1 from  4.0  to  9.0  g  kg .  Quadratic  models  were  significant  for  each  year  in  describing  nitrogen  dynamics, except for N concentration in AG in 2009 and BG biomass in 2010 (Figure 4).   Agronomy 2020, 10, 940  11  of  21  −1 Figure  4.  Switchgrass  above  (AG)  and  belowground  (BG)  nitrogen  concentration  (g  N  kg )  as  a  function of AGDD (accumulated growing degree days) harvests in 2008, 2009 and 2010.  3.4. Phosphorus and Potassium Dynamics  −1 Overall, phosphorus (P) concentrations in the AG biomass ranged from 1.8 to 0.4 g P kg  in 2008  −1 −1 −1 and 1.8 to 0.6 g P kg  in 2009; and 0.5 to 1.1 g P kg  in 2008 and 0.7 to 1.2 g P kg  in 2009 in the BG  biomass. AG and BG P concentrations for 2008 and 2009 were described with significant linear trends  Agronomy 2020, 10, 940  12  of  21  with  AGDD  (Figure  5),  and  sharp  decreases  in  AG  P,  as  well  as  slight  increases  in  BG  P,  were  observed as AGDD increased. Increases in BG P were more prominent in 2008 than in 2009. The P  data for 2010 are not available due to an analytical problem.   −1 Potassium concentrations in the AG biomass ranged from 15.7 to 1.0 g K kg  in 2008, from 10.4  −1 ‐1 to 1.0 g K kg  in 2009 and from 9.0 to 1.0 g K kg  in 2010. Belowground biomass K concentrations  −1 −1 −1 ranged from 1.5 to 3.1 g K kg  in 2008, 2.1 to 7.0 g K kg  in 2009 and 1.0 to 6.0 g K kg  in 2010 (Figure  6 a, b, c, respectively). In all years, AG and BG were described with a significant linear or quadratic  model, except for the BG K concentration in 2008 (p > 0.05).   −1 Figure 5. Switchgrass above (AG) and belowground (BG) phosphorus concentration (g P kg ) as a  function of AGDD (accumulated growing degree days) harvests in 2008, 2009 and 2010.  Agronomy 2020, 10, 940  13  of  21  −1 Figure 6. Switchgrass above‐ (AG) and below‐ ground (BG) potassium concentration (g K kg ) as a  function  of  AGDD  (accumulated  growing  degree  days)  harvests  in  2008,  2009  and  2010.  NS:  nonsignificant (p > 0.05).  3.5. Secondary and Micronutrient Dynamics  Secondary  and  micronutrients  did  not  exhibit  the  aforementioned  patterns  of  increasing  concentrations in BG biomass and decrease in AG biomass with time as definitively as N, P and K  Agronomy 2020, 10, 940  14  of  21  (Table 4). Calcium (Ca), magnesium (Mg) and sulfur (S) displayed decreases in AG and increases in  −1 −1 BG in 2008 and 2009. For both years, Ca ranged from 3.2 to 1.0 g kg  AG and 1.0 to 4.7 g kg  in BG  −1 biomass. Magnesium showed a decrease in both AG and BG ranging from 2.4 to 0.8 g kg  AG and  −1 0.8 to 1.5 g kg  BG. Micronutrients were not consistent from year to year in AG and BG concentration  changes.  Sodium  (Na)  had  slight  increases  in  AG  and  BG  for  2008,  but  slight  decreases  in  2009,  −1 −1 −1 ranging from 0.1 to 0.5 g kg  AG, and 0.3 to 1.2 g kg  BG in 2008, and 0.5 to 0.1 g kg  AG and 1.4 to  −1 0.6 g kg  BG in 2009. Copper (Cu) and nickel (Ni) displayed similar trends as Na. Copper ranged  −1 −1 −1 from 1.42 to 325 mg kg  in AG and 13.7 to 2055 mg kg  in BG biomass in 2008, and 12 to 1.0 mg kg   −1 ‐1 AG and 35 to 15 mg kg  BG in 2009. Meanwhile, Ni ranged from 0.13/4.26 to 83.7/97.6 mg kg  in  −1 AG/BG in 2008 and 75.5/179 to 0.13/2.3 mg kg  in AG/BG biomass in 2009. Since the soil nutrient  availability was similar between 2008 and 2009 (Table 1), the reason for this increase in one year  followed by a decrease the next year may be the dilution effect of increased AG and BG biomasses in  2009 lowering the concentration of micronutrients in plant tissues.  −1 Iron (Fe) displayed no significant trends in AG in any year (ranging from 34.6 to 194 mg kg ).  For BG portions, Fe decreased in both 2008 and 2009 and had no significant increase in 2010 (range  −1 from 52.6 to 6456 mg kg  across all years). Manganese (Mn) decreased in AG and BG for 2008 and  −1 −1 2009 (98.5 to 24.7 mg kg  AG and 417 to 69.0 mg kg  BG). Zinc (Zn) displayed decreases in AG and  −1 BG, except for 2010, with an increase in BG, ranging from 6.76 to 34.5 mg kg  AG and 23.8 to 113.7  −1 mg kg  BG (Table 4). Agronomy 2020, 10, 940  15  of  21  Table 4. Significance levels of regression models on nutrient movement through the plant (above ground (AG) and belowground (BG) portions) as a function of different  stand ages (AGDD: accumulated growing degree days).  Regression  Plant  Ca  Mg  S  Na  Cu  Fe  Zn  Mn  Ni  Model  Portion  …………………………………………P‐value…………………………………………  2008   AG  0.001  <0.0001  <0.0001  NS  NS  NS  <0.0001  <0.0001  0.008  Linear  BG  NS  0.0013  <0.001  NS  0.001  <0.001  NS  0.0095  0.0003  2008   AG  0.006  <0.001  <0.0001  NS  NS  NS  <0.0001  <0.0001  0.015  Quadratic  BG  NS  0.002  <0.0001  NS  NS  <0.0001  NS  <0.0001  <0.0001  2009   AG  0.032  <0.001  <0.0001  NS  <0.0001  NS  <0.001  0.005  NS  Linear  BG  0.002  0.032  0.012  NS  0.0005  0.0037  NS  0.022  <0.0001  2009   AG  NS  <0.001  <0.0001  NS  <0.0001  NS  <0.0001  0.017  NS  Quadratic  BG  0.001  NS  0.004  NS  0.0027  0.0049  NS  0.037  <0.001  2010   AG  0.03  0.0126  ‐‐‐  ‐‐‐  0.001  NS  0.012  ‐‐‐  ‐‐‐  Linear  BG  NS  ‐‐‐  ‐‐‐  NS  NS  NS  NS  ‐‐‐  ‐‐‐  2010   AG  0.044  0.0107  ‐‐‐  ‐‐‐  0.0036  NS  0.032  ‐‐‐  ‐‐‐  Quadratic  BG  NS  ‐‐‐  ‐‐‐  NS  NS  NS  NS  ‐‐‐  ‐‐‐  NS: Nonsignificant (p > 0.05).  Agronomy 2020, 10, 940; doi:10.3390/agronomy10070940  www.mdpi.com/journal/agronomy  Agronomy 2020, 10, 940  16  of  21  4. Discussion  The  variable  yield  responses  shown  in  the  harvests  are  a  natural  occurrence  in  switchgrass  growth and development throughout the growing season. Inconsistent trends in switchgrass yield,  such as those seen here, have been noted in other studies as well [47–49].   As the growing season progresses, the plant matures and moves towards flowering and seed  production, and then to senescence (Table 2). Ashworth et al. [10] found a peak of N uptake in AG  −1 −1 yields in August at 80 kg N ha  (2009) and 141 kg N ha  (2010). Makaju et al. [20] studied changes in  nutrient concentrations monthly, and found insignificant changes in N concentrations in the winter  months. At this time, insignificant changes in AG and BG N concentrations would be expected, since  physiologically, the plant has met its reproductive goal, i.e., producing seed.  A general pattern  of nutrient concentrations of the AG  portions decreasing over time as BG  concentrations  increased  was  seen,  especially  with  the  primary  macronutrients  (N,  P,  and  K).  −1 Ashworth et al. [10] found peaks of P uptake in July and August at 15.7 kg P ha  (2009) and 16.8 kg  −1 −1 P ha  (2010). Ashworth et al. [10] also observed peak K removal of 136 kg K ha  in early July 2009  −1 (DOY 184, AGDD 1180) and 185 kg K ha  in June 2010 (DOY 165, AGDD 788). In another study,  Ashworth et al. [9] found peaks in AG concentrations in mid‐September at approximately 1.75 kg  −1 Mg  on a dry matter basis (DM) for both P and K.  Peaks in concentrations of P and K in BG portions were found in the late winter or early spring  −1 −1 −1 −1 of the following year (for P, 1.3 g kg  in 2008 and 1.2 g kg  in 2009; for K, 2.2 g kg  in 2008, 7.0 g kg   −1 in 2009, and 6.0 g kg  in 2010), at the last harvests in February (2010 DOY 449, AGDD 3031) and  March  (2008  DOY  425,  AGDD  2748,  and  2009  DOY  426,  AGDD  2642).  Makaju  et  al.  [20]  found  significant (p = 0.001) changes in P and K concentrations of AG biomass even in the winter months in  monthly harvests.  Changes in nutrient removal with AG harvest indicate a decrease in nutrient concentration with  increasing AGDD. Unfortunately, no yield data was recorded for BG harvests (roots). These changes  in nutrient removal with AG harvests enhance our understanding of nutrient concentrations of whole  plant samples.  Secondary  and  micronutrients  did  not  display  a  consistent  decreasing  pattern  in  AG  concentrations with increasing BG concentrations, because they varied from year to year, depending  on  the  nutrient,  except  for  S  and  perhaps  Ca.  More  field  research  is  needed  to  determine  the  secondary and micronutrient dynamics over time during the switchgrass growth cycle.   The results from this study support previous findings that N is transported from the AG to BG  biomass in switchgrass [50–54]. It was also observed that plants harvested in the early season did not  regrow, suggesting that early harvest may limit the ability of switchgrass to regrow for a second  harvest. This is likely due to a lack of nutrient translocation to the root system to replenish growth  [55]. Several studies have supported switchgrass harvesting once a year after frost to allow a maximal  translocation  of  nutrients  and  the  establishment  of  storage  reserves  in  the  roots  to  occur  [4,6,21,22,56,57].  Indeed,  seasonal  nutrient  translocation  would  seem  to  contribute  to  the  next  season’s growth, as nutrient movement to the root system allows switchgrass to overwinter and is a  key component in its perennial plant growth. Nutrients stored in the BG parts in the early growing  season make the plant less reliant on anthropogenic nutrient sources. This type of translocation and  the  BG  storage  of  certain  nutrients  has  been  observed  in  other  native  grasses  [29,51].  Native  C4  grasses  developed  these  nutrient‐cycling  characteristics  over  many  years  during  their  evolution  [12,19,50,58].  The  connection  between  high  N  requirements  for  optimum  AG  production  and  relatively low fertilizer N use efficiency by switchgrass, as observed in other studies [59–61], could  be also explained by N translocation within the plant. It is reasonable to assume that increases of N  in the BG would serve the purpose of aiding regrowth the following spring in perennial plants such  as switchgrass [13,61].  Perennial grasses, such as switchgrass, remobilize nutrients from AG to BG late in the growing  season, which affects the levels of N, P, and K in harvested material, depending on harvest time  [5,22,62]. Thomas [63] reported the importance of the senescence process in the plant’s life cycle, and  Agronomy 2020, 10, 940; doi:10.3390/agronomy10070940  www.mdpi.com/journal/agronomy  Agronomy 2020, 10, 940  17  of  21  that time is a stress factor triggering responses leading to senescence, nutrient remobilization and  recycling. Blagosklonny and Hall [64] suggested that senescence should be seen as a nutrient‐driven  process in cells. Particularly, the transition and relocation of nutrients and remobilization occur after  nutrient uptake and assimilation [65]. Other studies have observed that translocation occurred in  response to drought, fire or other stresses [9,13,20], although these are an integral part of the life cycle  of  many  prairie grasses and  other  plants.  In addition  to  these  naturally  occurring  environmental  stresses,  time  needs  to  be  included  as  a  stress  factor  [63].  Gregersen  et  al.  [66]  noted  that  leaf  senescence should be viewed more as recycling for nutrient management. Nutrient concentrations  change in AG and BG occur with the aging of the plant and senescence. However, changes in the  nutrients concentration in various plant tissues can occur for many reasons, and it should not be  assumed that there is a direct transfer of nutrients from one tissue to another simply because the  concentrations indicated this. For example, in the case of nitrogen (N), switchgrass stems have lower  N concentrations compared to leaves; thus, as the plants develop and the ratio of stems to leaves  increases, so the overall concentration of N increases in the total AG biomass [3].  The timing of nutrient translocation can affect decisions on harvest timing, in relation to plant  regrowth of the following year and the sustainability of the switchgrass stand. Harvests need to be  timed  to  take  place  after  an  adequate  amount  of  nutrient  translocation  has  occurred  so  that  the  subsequent regrowth can benefit. If switchgrass is to be cultivated as a commercially viable crop, it  will likely be as a dual‐purpose switchgrass, i.e., either grazed or harvested as hay for livestock and  then again as biofuel feedstock postsenescence. Harvests for hay occurring in the early season, e.g.,  June, have higher nutrient concentrations than later harvests. Therefore, the quality of early harvested  forage will be better than that of late‐harvested forage for hay [50,60,62]. On the other hand, late‐ season switchgrass harvests will have lower N and mineral concentrations than early season harvests,  which makes them suitable for biofuel conversion. Harvest timing for biomass quality may be the  most important management difference between biofuel feedstock and forage production systems  [7,66–69].   5. Conclusions  Yields and nutrient concentrations within switchgrass undergo significant changes throughout  the growing season. Significant decreases of N, P, and K concentrations in AG and an increase in BG  plant portions occur as switchgrass moves to senescence in its life cycle. However, no micronutrients  displayed consistent trends in AG and BG concentrations. Understanding the dynamics of nutrient  uptake and cycling within the plant is essential to nutrient management, and harvesting time for  different purposes.   Author Contributions: Conceptualization, J.M. and H.Z.; methodology, J.M. and H.Z. validation, J.M, H.Z, and  J.A.;  formal  analysis,  J.A.;  investigation,  J.M.  and  H.Z.;  resources,  J.M.;  data  curation,  J.M.,  H.Z.,  and  J.A.;  writing—original  draft  preparation,  J.M.;  writing—review  and  editing,  J.A.  and  H.Z.;  visualization,  J.M.;  supervision, H.Z.; project administration, H.Z.; funding acquisition, H.Z. All authors have read and agreed to  the published version of the manuscript.  Funding: This research was partially funded by the Oklahoma Bioenergy Center and Oklahoma Agricultural  Experiment Station.   Conflicts of Interest: The authors declare no conflict of interest.  References  1. Von  Haden,  A.C.;  Dornbush,  M.E.  Prairies  thrive  where  row  crops  drown:  A  comparison  of  yields  in  upland  and  lowland  topographies  in  the  Upper  Midwest  US.  Agronomy  2016,  6,  32,  doi:10.3390/agronomy6020032.  2. Márquez,  C.O.;  García,  V.J.;  Schultz,  R.C.;  Isenhart,  T.M.  Assessment  of  soil  aggradation  through  soil  aggregation  and  particulate  organic  matter  by  riparian  switchgrass  buffers.  Agronomy  2017,  7,  76,  doi:10.3390/agronomy7040076.  Agronomy 2020, 10, 940  18  of  21  3. Fike, J.H.; Parrish, D.J.; Wolf, D.D.; Balasko, J.A.; Green, J.T.; Rasnake, M.; Reynolds, J.H. Long‐Term yield  potential  of  switchgrass‐for‐biofuel  systems.  Biomass  Bioenergy  2006,  30,  198–206,  doi:10.1016/j.biombioe.2005.10.006.  4. Guretzky, J.A.; Biermacher, J.T.; Cook, B.J.; Kering, M.K.; Mosali, J. Switchgrass for forage and bioenergy:  Harvest and nitrogen rate effects on biomass yields and nutrient composition. Plant Soil 2011, 339, 69–81,  doi:10.1007/s11104‐010‐0376‐4.  5. Kering,  M.K.;  Butler,  T.J.;  Biermacher,  J.T.;  Guretzky,  J.A.  Biomass  yield  and  nutrient  removal  rates  of  perennial grasses under nitrogen fertilization. Bioenergy Res. 2011, 5, 61–70, doi:10.1007/s12155‐011‐9167‐x.  6. Muir, J.P.; Sanderson, M.A.; Ocumpaugh, W.R.; Jones, R.M.; Reed, R.L. Biomass production of ‘Alamo’  switchgrass  in  response  to  nitrogen,  phosphorus,  and  row  spacing.  Agron.  J.  2001,  93,  896–901,  doi:10.2134/agronj2001.934896x.  7. Jach‐Smith, L.C.; Jackson, R.D. Inorganic N addition replaces N supplied to switchgrass (Panicum virgatum  by arbuscular mycorrhizal fungi. Ecol. Appl. 2020, 30, 1–11, doi:10.1002/eap.2047.  8. Parrish, S.D.J.; Wolfe, D.D.; Fike, J.H.; Daniels, W.L. Switchgrass as a Biofuels Crop for the Upper Southeast:  Cultivar  Trials  and  Cultural  Environments;  Final  Report  for  1997–2001.  ORNL/SUB‐03‐19XSY163/01;  Oak  Ridge National Laboratory: Oak Ridge, TN, USA, 2003.  9. Ashworth,  A.J.;  Allen,  F.L.;  Bacon,  J.L.;  Sams,  C.E.;  Hart,  W.E.;  Grant,  J.F.;  Moore,  P.A.,  Jr.;  Pote,  D.H.  Switchgrass cultivar, yield, and nutrient removal responses to harvest timing. Agron. J. 2017, 109, 2598– 2605, doi:10.2134/agronj2017.01.0018.  10. Ashworth,  A.J.;  Rocateli,  A.C.;  West,  C.P.;  Brye,  K.R.;  Popp,  M.P.  Switchgrass  growth  and  effects  on  biomass  accumulation,  moisture  content,  and  nutrient  removal.  Agron.  J.  2017,  109,  1359–1367,  doi:10.2134/agronj2017.01.0030.  11. Clark,  F.E.  Internal  cycling  of  Nitrogen  in  shortgrass  prairie.  Ecology  1977,  58,  1322–1333,  doi:10.2307/1935084.  12. Chapin, F.S. III. The mineral nutrition of wild plants. Ann. Rev. Ecol. Syst. 1980, 11, 233–260.  13. Parrish, D.J.; Fike, J.H. 2005. The biology and agronomy of switchgrass for biofuels. Crit. Rev. Plant Sci.  2005, 24, 423–459, doi:10.1080/07352680500316433.  14. Heggenstaller,  A.H.;  Moore,  K.J.;  Liebman,  M.;  Anex,  R.P.  Nitrogen  influences  biomass  and  nutrient  partitioning  by  perennial,  warm‐season  grasses.  Agron.  J.  2009,  101,  1363–1371,  doi:10.2134/agronj2008.0225x.  15. Heckathorn,  S.A.;  DeLucia,  E.H.  Drought‐Induced  nitrogen  translocation  in  perennial  C4  grasses  of  tallgrass prairie. Ecology 1994, 75, 1877–1886.doi:10.2307/1941592.  16. Heckathorn, S.A.; DeLucia, E.H. Retranslocation of shoot nitrogen to rhizomes and roots in prairie grasses  may limit loss of N to grazing and fire during drought. Funct. Ecol. 1996, 10, 396–400, doi:10.2307/2390289.  17. Clark, R.B. Differences among mycorrhizal fungi for mineral uptake per root length of switchgrass grown  in acidic soil. J. Plant Nutr. 2002, 25, 1753–1772, doi:10.1081/PLN‐120006056.  18. Petipas, R.H.; Bowsher, A.W.; Bekkering, C.S.; Jack, C.N.; Mclachlan, E.E.; White, R.A.; Younginger, B.S.;  Tiemann, L.K.; Evans, S.E.; Friesen, M.L. Interactive effects of microbes and nitrogen on Panicum virgatum  root  functional  traits  and  patterns  of  phenotypic  selection.  Int.  J.  Plant  Sci.  2020,  181,  20–32,  doi:10.1086/706198.  19. Brejda, J.J. Fertilization of Native Warm‐Season Grasses. In Native Warm Season Grasses: Research Trends and  Issues; Moore, K.J.; Anderson, B.E., Eds.; Vol 30.; CSSA Special Publication; CSSA: Madison, WI, USA, 2000;  doi:10.2135/cssaspecpub30.c12.  20. Makaju,  S.O.;  Wu,  Y.Q.;  Zhang,  H.;  Kakani,  V.G.;  Taliaferro,  C.M.;  Anderson,  M.P.  Switchgrass  winter  yield, year‐Round elemental concentrations, and associated soil nutrients in a zero input environment.  Agron. J. 2013, 105, 463–470, doi:10.2134/agronj2012.0286.  21. Vogel, K.P.; Brejda, J.J.; Walters, D.T.; Buxton, D.R. Switchgrass biomass production in the Midwest USA:  Harvest and nitrogen management. Agron. J. 2002, 94, 413–420, doi:10.2134/agronj2002.0413.  22. Heaton, E.A.; Dohleman, F.G.; Long, S.P. Seasonal nitrogen dynamics of Miscanthus x giganteus and Panicum  virgatum. Glob. Chang. Biol. Bioenergy 2009, 1, 297–307, doi:10.1111/j.1757‐1707.2009.01022.x.  23. Propheter, J.L.; Staggenborg, S.A.; Wu, X.; Wang, D. Performance of annual and perennial biofuel crops:  Yield during the first two years. Agron. J. 2010, 102, 806–814, doi:10.2134/agronj2009.0301.  Agronomy 2020, 10, 940  19  of  21  24. Wilson,  D.M.;  Dalluge,  D.L.;  Rover,  M.;  Heaton,  E.A.;  Brown,  R.C.  Crop  management  impacts  biofuel  quality:  Influence  of  switchgrass  harvest  time  on  yield,  nitrogen  and  ash  of  fast  pyrolysis  products.  Bioenergy Res. 2013, 6, 103–113, doi:10.1007/s12155‐012‐9240‐0.  25. Reynolds, J.H.; Walker, C.L.; Kirchner, M.J. Nitrogen removal in switchgrass biomass under two harvest  systems. Biomass Bioenergy 2000, 19, 281–286, doi:10.1016/S0961‐9534(00)00042‐8.  26. Kimura,  E.;  Collins,  H.P.;  Fransen,  S.  Biomass  production  and  nutrient  removal  by  switchgrass  under  irrigation. Agron. J. 2015, 107, 204–210, doi:10.2134/agronj14.0259.  27. Mislevy, P.; Martin, F.G. Biomass yield and forage nutritive value of Cynodon grasses harvested monthly.  Soil Crop Sci. Soc. Fla. Proc. 2006, 65, 9–14.  28. Soil Survey Staff. Natural Resources Conservation Service, United States Department of Agriculture. Web  Soil Survey. Available online: https://websoilsurvey.sc.egov.usda.gov/App/HomePage.htm (accessed on  02 October 2019).  29. Anderson,  E.K.;  Parrish,  A.S.;  Voight,  T.B.;  Owens,  V.N.;  Hong,  C.‐H.;  Lee,  D.K. Nitrogen  fertility  and  harvest management of switchgrass for sustainable bioenergy feedstock production in Illinois. Ind. Crops  Prod. 2013, 48, 19–27, doi:10.1016/j.indcrop.2013.03.029.  30. Fike,  J.H.;  Parrish,  D.J.;  Wolf,  D.D.;  Balasko,  J.A.;  Green,  J.T.;  Rasnake,  M.;  Reynolds,  J.H.  Switchgrass  production for the upper southeastern USA: Influence of cultivar and cutting frequency on biomass yields.  Biomass Bioenergy 2006, 30, 207–213, doi:10.1016/j.biombioe.2005.10.006.  31. Thomas, J.S. Soil pH and soil acidity. In Methods of Soil Analysis; Sparks, D.L., Ed.; Part 3. SSSA Book Series  5; SSSA: Madison, WI, USA, 1996; pp. 475–490, doi:10.2136/sssabookser5.3.c16.  32. Kachurina,  O.M.; Zhang, H.;  Raun,  W.R.; Krenzer,  E.G. Simultaneous determination of  soil  aluminum,  ammonium‐ and nitrate‐nitrogen using 1 M potassium chloride extraction. Commun. Soil Sci. Plant Anal.  2000, 31, 893–903, doi:10.1080/00103620009370485.  33. Mehlich, A. Mehlich 3 soil test extractant: A modification of Mehlich 2 extractant. Commun. Soil Sci. Plant  Anal. 1984, 15, 1409–1416, doi:10.1080/00103628409367568.  34. Hanson, D.; Kotuby‐Amacher, J.; Miller, R.O. Soil analysis: Western States Proficiency Testing Program for  1996. Anal. Bioanal. Chem. 1998, 360, 348–350, doi:10.1007/s002160050707.  35. Soltanpour, P.N.; Johnson, G.W.; Workman, S.M.; Jones, J.B., Jr.; Miller, R.O. Inductively coupled plasma  emission  spectrometry  and  inductively  coupled  plasma‐Mass  spectrometry.  In  Methods  of  Soil  Analysis;  Sparks, D.L., Ed.; Part 3. Chemical Methods. SSSA Book Series 5; SSSA: Madison, WI, USA; ASA: Madison,  WI, USA, 1996; pp. 91–139, doi:10.2136/sssabookser5.3.c5.  36. Oklahoma Mesonet. Available online: www.mesonet.org (assessed 10 October 2019).  37. Sena, K.L.; Goff, B.; Davis, D.; Smith, S.R. Switchgrass growth and forage quality trends provide insight for  management. Crop Forage Turfgrass Manag. 2018, 4, 170053, doi:10.2134/cftm2017.08.0053.  38. Sanderson, M.A.; Moore, K.J. Switchgrass morphological development predicted from day of the year or  degree day models. Agron. J. 1999, 91, 732–734, doi:10.2134/agronj1999.914732x.  39. Dhillon, J.; Figueiredo, B.; Eickhoff, E.; Raun, W. Applied use of growing degree days to refine optimum  times  for  nitrogen  stress  sensing  in  winter  wheat  (Triticum  aestivum  L.).  Agron.  J.  2019,  1–13,  doi:10.1002/agj2.20007.  40. Mitchell, R.B.; Moore, K.J.; Moser, L.E.; Fritz, J.O.; Redfearn, D.D. Predicting developmental morphology  in  switchgrass  and  big  bluestem.  Agron.  J.  1997,  89,  827–832,  doi:10.2134/agronj1997.00021962008900050018x.  41. Moore, K.J.; Moser, L.E.; Vogel, K.P.; Waller, S.S.; Johnson, B.E.; Pedersen, J.F. Describing and quantifying  growth  stages  of  perennial  forage  grasses.  Agron.  J.  1991,  83,  1073–1077,  doi:10.2134/agronj1991.00021962008300060027x.  42. Moore, K.J.; Moser, L.E. Quantifying developmental morphology of perennial grasses. Crop Sci. 1995, 35,  37–43, doi:10.2135/cropsci1995.0011183X003500010007x.  43. Massey, J.R.; Antonangelo, J.A.; Zhang, H. Nitrogen affecting switchgrass yield, nitrogen removal and use  efficiency. Agrosyst. Geosci. Environ. 2020, 3, doi:10.1002/agg2.20064.  44. Jones, J.B.; Case, V.W. Sampling, handling, and analyzing plant tissue samples. In Soil Testing and Plant  Analysis,  3rd  ed.;  Westerman,  R.L.,  Ed.;  SSSA:  Madison,  WI,  USA,  1990;  pp.  404–410,  doi:10.2136/sssabookser3.3ed.c15.  45. Undersander, D.; Mertens, D.R.; Thiex, N. Forage Analysis Procedures; National Forage Testing Association:  Omaha, NE, USA, 1993.  Agronomy 2020, 10, 940  20  of  21  46. Antonangelo,  J.A.;  Zhang,  H.  Heavy  metal  phytoavailability  in  a  contaminated  soil  of  northeastern  Oklahoma  as  affected  by  biochar  amendment.  Environ.  Sci.  Pollut.  Res.  2019,  26,  33582–33593,  doi:10.1007/s11356‐019‐06497‐w. 47. Mulkey,  V.R.;  Owens,  V.N.;  Lee,  D.K.  Management  of  switchgrass‐dominated  Conservation  Reserve  Program  lands  for  biomass  production  in  South  Dakota.  Crop  Sci.  2006,  46,  712–720,  doi:10.2135/cropsci2005.04‐0007.  48. Hong, C.O.; Owens, V.N.; Bransby, D.; Farris, R.; Fike, J.; Heaton, E.; Kim, S.; Mayton, H.; Mitchell, R.;  Viands, D. Switchgrass response to nitrogen fertilizer across diverse environments in the USA: A regional  feedstock partnership report. Bioenergy Res. 2014, 7, 777–788, doi:10.1007/s12155‐014‐9484‐y.  49. Aurangzaib,  M.;  Moore,  K.J.;  Lenssen,  A.W.;  Archontoulis,  S.V.;  Heaton,  E.A.;  Fei,  S.  Developmental  morphology and biomass yield of upland and lowland switchgrass ecotypes grown in Iowa. Agronomy  2018, 8, 61, doi:10.3390/agronomy8050061.  50. Dubeux, J.C.B., Jr.; Sollenberger, L.E.; Mathews, B.W.; Scholberg, J.M.; Santos, H.Q. Nutrient cycling in  warm‐Climate grasslands. Crop Sci. 2007, 47, 915–928, doi:10.2135/cropsci2006.09.0581.  51. Yang, J.; Worley, E.; Ma, Q.; Li, J.; Torres‐Jerez, I.; Li, G.; Zhao, P.X.; Xu, Y.; Tang, Y.; Udvardi, M. Nitrogen  remobilization and conservation, and underlying senescence‐Associated gene expression in the perennial  switchgrass Panicum virgatum. New Phytol. 2016, 211, 75–89, doi:10.1111/nph.13898.  52. Dell, C.J.; Williams, M.A.; Rice, C.W. Partitioning of nitrogen over five growing seasons in tallgrass prairie.  Ecology 2005, 86, 1280–1287, doi:10.1890/03‐0790.  53. Bausenwein, U.; Millard, P.; Raven, J.A. Remobilized old‐Leaf nitrogen predominates for spring growth in  two temperate grasses. New Phytol. 2001, 152, 283–290, doi:10.1046/j.0028‐646X.2001.00262.x.  54. Dohleman, F.G.; Heaton, E.A.; Arundale, R.A.; Long, S.P. Seasonal dynamics of above‐ and below‐Ground  biomass and nitrogen partitioning in Miscanthus x giganteus and Panicum virgatum across three growing  seasons. GCB Bioenergy 2012, 4, 534–544, doi:10.1111/j.1757‐1707.2011.01153.x.  55. Wilson,  D.M.;  Heaton,  E.A.;  Liebman,  M.;  Moore,  K.J.  Intraseasonal  changes  in  switchgrass  nitrogen  distribution compared with corn. Agron. J. 2013, 105, 285–294, doi:10.2134/agronj2012.0233.  56. Thomason, W.E.; Raun, W.R.; Johnson, G.V.; Taliaferro, C.M.; Freeman; K.W.; Wynn, K.J.; Mullen, R.W.  Switchgrass response to harvest frequency and time and rate of applied nitrogen. J. Plant Nutr. 2005, 27,  1199–1226, doi:10.1081/PLN‐120038544.  57. Staley, T.E.; Stout, W.L.; Jung, G.A. Nitrogen use by tall fescue and switchgrass on acidic soils of varying  water holding capacity. Agron. J. 1991, 83, 732–738, doi:10.2134/agronj1991.00021962008300040017x.  58. Stout, W.L.; Jung, G.A. Biomass and nitrogen accumulation in switchgrass: Effects of soil and environment.  Agron. J. 1995, 87, 663–669, doi:10.2134/agronj1995.00021962008700040010x.  59. Garten, C.T., Jr.; Smith, J.; Tyler, D.; Amonette, J.; Bailey, V.; Brice, D.; Castro, H.; Graham, R.; Gunderson,  C.;  Izaurralde,  R.  Intra‐Annual  changes  in  biomass,  carbon,  and  nitrogen  dynamics  at  4‐year  old  switchgrass  field  trials  in  west  Tennessee,  USA☆.  Agric.  Ecosyst.  Environ.  2010,  136,  177–184,  doi:10.1016/j.agee.2009.12.019.  60. Silver, W.L.; Miya, R.K. Global patterns in root decomposition: Comparisons of climate and litter quality  effects. Oecologia 2001, 129, 407–419, doi:10.1007/s004420100740.  61. Ma, Z.; Wood, C.; Bransby, D. Impacts of soil management on root characteristics of switchgrass. Biomass  Bioenergy 2000, 18, 105–112, doi:10.1016/S0961‐9534(99)00076‐8.  62. Adler, P.R.; Sanderson, M.A.; Boateng, A.A.; Weimer, P.J.; Jung, H.‐J.G. Biomass yield and biofuel quality  of switchgrass harvested in fall or spring. Agron. J. 2006, 98, 1518, doi:10.2134/agronj2005.0351.  63. Thomas,  H.  Senescence,  ageing,  and  death  of  the  whole  plant.  New  Phytol.  2012,  197,  696–711,  doi:10.1111/nph.12047.  64. Blagosklonny, M.V.; Hall, M.N. Growth and aging: A common molecular mechanism. Aging 2009, 1, 357– 362, doi:10.18632/aging.100040. Available online: www.impactaging.com (accessed on 10 April 2009).  65. Masclaux, C.; Quillere, I.; Gallais, A.; Hirel, B. The challenge of remobilisation in plant nitrogen economy.  A  survey  of  physio‐Agronomic  and  molecular  approaches.  Ann.  Appl.  Biol.  2001,  138,  69–81,  doi:10.1111/j.1744‐7348.2001.tb00086.x.  66. Gregersen, P.L.; Culetic, A.; Boschian, L.; Krupinska, K. Plant senescence and crop productivity. Plant Mol.  Biol. 2013, 82, 603–622, doi:10.1007/s11103‐013‐0013‐8.  67. Casler, M.D.; Vogel, K.P.; Taliaferro, C.M.; Wynia, R.L. Latitudinal adaptation of switchgrass populations.  Crop Sci. 2004, 44, 293–303, doi:10.2135/cropsci2003.2226.  Agronomy 2020, 10, 940  21  of  21  68. Sanderson,  M.;  Reed,  R.;  Ocumpaugh,  W.;  Hussey,  M.;  Esbroeck,  G.V.;  Read,  J.;  Tischler,  C.;  Hons,  F.  Switchgrass cultivars and germplasm for biomass feedstock production in Texas. Bioresour. Technol. 1999,  67, 209–219, doi:10.1016/S0960‐8524(98)00132‐1.  69. Aravindhakshan, S.C.; Epplin, F.M.; Taliaferro, C.M. 2011. Switchgrass, bermudagrass, flaccidgrass, and  lovegrass biomass yield response to nitrogen for single and double harvest. Biomass Bioenergy 2011, 35, 308– 319, doi:10.1016/j.biombioe.2010.08.042.  © 2020 by the authors. Licensee MDPI, Basel, Switzerland. This article is an open access  article distributed under the terms and conditions of the Creative Commons Attribution  (CC BY) license (http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/). 

Journal

AgronomyMultidisciplinary Digital Publishing Institute

Published: Jun 30, 2020

There are no references for this article.