Get 20M+ Full-Text Papers For Less Than $1.50/day. Start a 14-Day Trial for You or Your Team.

Learn More →

Bursaphelenchus xylophilus (Steiner & Buhrer, 1934) Nickle 1970 – pinewood nematode: a threat to European forests

Bursaphelenchus xylophilus (Steiner & Buhrer, 1934) Nickle 1970 – pinewood nematode: a threat to... Bursaphelenchus xylophilus is the main causal agent of the pine wilt disease and a worldwide pest with high economic impact. As a serious invasive and destructive species, it is listed as a quarantine pest in the legislation of more than 40 countries. B. xylophilus was reported for the first time in Europe in Portugal in 1999 and in 2008 the whole country has been considered an affected area. In 2008, presence of B. xylophilus was confirmed in Spain. This paper reports on the biology, introduction, spread and the control of B. xylophilus as potential risk element in European coniferous forests. Keywords: Bursaphelenchus; pine wilt disease; pathway spread survey Abstrakt Bursaphelenchus xylophilus ­ háatko borovicové je pôvodca náhleho hynutia borovíc a celosvetovo rozsírený patogén s vekým ekonomickým významom. Ako závazný invázny druh je zaradený do zoznamu karanténnych druhov vo viac ako 40 krajinách. V Európe bol zaznamenaný prvý výskyt v Portugalsku v roku 1999 a v 2008 bola celá krajina oznacená ako napadnutá oblas. V roku 2008 bol potvrdený jeho výskyt v Spanielsku. Práca sumarizuje poznatky o biológií, rozsírení a ochranných opatreniach proti B. xylophilus ako moznom riziku pre ihlicnaté lesy Európy. Kúcové slová: Bursaphelenchus; náhle hynutie borovíc; moznosti rozsírenia 1. Úvod Les okrem nesporného ekologického a estetického významu má 15 % podiel na celkovej svetovej ekonomike (Costanza et al. 1997). V Európe lesy pokrývajú 44 % územia co tvorí az 25 % celkovej rozlohy sveta. Výmera lesných pozemkov v Slovenskej republike v roku 2011 dosiahla 2 mil. ha z toho porastovej pôdy bolo 1,94 mil. ha. Z hadiska drevinovej skladby na Slovensku prevládajú listnaté dreviny s podielom 60,5 % s vysokým zastúpením buka a duba. Ihlicnaté dreviny tvoria 39,5 % s vysokým zastúpením smreka a borovice (Anonymous 2012). Jedno z najzávaznejsích ochorení, ktoré spôsobuje vädnutie a hynutie borovíc (Pine Wilt Disease, PWD) je zaprícinené háatkom Bursaphelenchus xylophilus (Steiner & Buhrer, 1934) Nickle, 1970. Ako významný patogén je zaradený medzi karanténne druhy EPPO List A1, No. 158 (OEPP/EPPO, 1986). Priblizne 70 % druhov rodu Bursaphelenchus sa vyskytuje na borovici Pinus spp. (Braasch 2004). Po tom co v 30 rokoch minulého storocia doslo k rozsíreniu a následným enormným skodám v ázijských krajinách bol jeho výskyt v roku 1999 zaznamenaný aj v Európe ­ v Portugalsku (Mota et al. 1999). Hynutie borovíc nespôsobuje len háatko samotné, ale je vyvolané aj v synergii s hubami zijúcimi v hostiteských drevinách. Rýchle usychanie drevín v dôsledku infekcie háatkami je spôsobené dysfunkciou cievneho systému. 2. Taxonomické zaradenie B. xylophilus, hostiteske rastliny, symptómy Taxonomické zaradenie B. xylophilus je nasledujúce: kme Nematoda, oddelenie Secernentia, rad Aphelenchida, podrad Aphelenchina, nadcea Aphelenchoidoidea, cea Aphelenchoididae, podcea Rhadinaphelenchinae, rod Bursaphelenchus. Rod Bursaphelenchus v súcasnosti zaha okolo 100 druhov (Hunt 2008). Pocet druhov vzrástol od roku 1956 zo 14 (Rühm 1956) najmä vaka globálnym molekulárno taxonomickým stúdiám. Na Slovensku bolo zaznamenaných 9 druhov (Tenkácová & Mitúch 1987; Világiová 1990). Ryss et al. (2005) rozdelili druhy rodu Bursaphelenchus do siestich skupín a to xylophilus, hunti, aberrans, eidmanni, borealis a piniperdae. Skupina xylophilus poda Braascha (2008) zaha druhy B. baujardi Walia, Negi, Bajaj & Kalia, 2003; B. conicaudatus Kanzaki, Tsuda & Futai, 2000; B. doui Bra- *Corresponding author. Andrea Cerevková, e-mail: cerev@saske.sk, phone: +421 55 62 227 87 asch, u, Burgermeister & Zhang, 2005; B. fraudulentus Rühm, 1956; B. kolymensis Korentchenko, 1980; B. luxuriosae Kanzaki & Futai, 2003; B. mucronatus Mamiya & Enda, 1979; B. singaporensis u, Zhang, Braasch & Burgermeister, 2005 a B. xylophilus. V roku 2009 (Braasch et al. 2009) rozsírili túto skupinu o alsie novoobjavené druhy: B. macromucronatus u, Zheng, Braasch & Burgermeister, 2008; B. populi Tomalak & Filipiak, 2010; B. firmae Kanzaki, Maehara, Aikawa, & Matsumoto, 2012; B. gillanii Schönfeld, Braasch, Riedel, & u, 2013; B. paraluxuriosae u, Wang, Braasch, Burgermeister, & Schröder, 2012; B. koreanus u, Wang & Cheng, 2013. Niektoré druhy rodu Bursaphelenchus sú parazitické, ale väcsina sú mykofágne a zivia sa hubami na rozkladajúcom sa dreve stromov. Ekonomický význam má karanténny druh B. xylophilus. Hostiteskými rastlinami B. xylophilus je najmä rod Pinus spp., ktorý je v Európe jedným z najrozsírenejsích, a zastúpený najmä druhmi P. sylvestris L., P. nigra Arnold a P. pinaster Ait. Okrem borovice B. xylophilus, napáda aj alsie dreviny: Abies spp., Chamaecyparis spp., Cedrus spp., Larix spp., Picea spp. a Pseudotsuga spp. Výnimkou je Thuja plicata D. Don ex Lamb., ktorá sa zdá by imúnna voci vektorom prenásajúcim nematódy a teda aj voci nematódam rodu Bursaphelenchus (Tóth 2011). V Portugalsku B. xylophilus spôsobuje skody na ich pôvodnom druhu, borovici prímorskej Pinus pinaster Ait., ktorá zaberá celkovo tretinu rozlohy lesných porastov v krajine. V 20. storocí v Portugalsku az 80 % lesov pozostávalo len z 3 hlavných rodov drevín: borovica, eukalyptus a dub (cezmínovitý a korkový). Borovica prímorská Pinus pinaster Ait., ktorá je náchylná na PWD, bola zastúpená v 62,5 %, za ou nasledovali najmä v severnej casti krajiny P. pinea L. a P. sylvestris L. (Rodrigues 2008). Najnápadnejsím symptómom napadnutia drevín háatkom B. xylophilus je náhle usychanie. Po infekcii, háatká prenikajú do cievnych zväzkov dreviny, kde po rozmnození upchávajú cievy a spôsobujú znízenie a neskôr az zastaveôr r nie toku vody a následne zltnutie, scervenanie, usychanie a opadávanie ihlicia ako dôsledok zablokovania vodného mechanizmu. Napadnutý strom do 1­3 mesiacov odumiera (Obr. 1). 3. Morfológia, zivotný cyklus B. xylophilus, vektory Morfologická identifikácia B. xylophilus, najmä jeho odlísenie od iných druhov Bursaphelenchus, je znacne nárocná. Ide o tenké nitkovité ,,cervy vekosti okolo 1 mm azko pozorocervy vatené voným okom. Spoahlivá je molekulárna detekcia s pouzitím PCR amplifikácie ITS a IS sekvencií ribozomálácie nej DNA s vyuzitím druhovo specifických primerov, restrikcspecifických ných enzýmov metódou RFLP (Burgermeister et al. 2005, 2009), alebo pouzitím metódy real time-PCR (François et al. 2007; Leal et al. 2007). Okrem toho je v súcasnosti výskum v oblasti diagnostiky zameraný na detekciu ochorenia priamo bez extrakcie háatiek a následnej nákladnej diagnostiky s pouzitím drahých specializovaných zariadení, alebo nárocnej znalosti morfologickej charakteristiky. Príkladom je metóda LAMP (loop-mediated isothermal amplification) (Kikuchi et al. 2009), ktorá v budúcnosti môze by potenciálne pouzitá v lesných podmienkach. Vektormi prenásajúcimi nematódy B. xylophilus sú chrobáky rodu Monochamus (Coleoptera, Cerambycidae). V Portugalsku sa vyskytuje jediný druh M. galloprovincialis (Olivier 1795), ktorý zabezpecuje prenos a rozsirovanie Obr. 1. Borovica prímorská ­ Pinus pinaster s typickými symptómami poskodenia háatkom borovicovým ­ Bursaphelenchus xylophilus (Foto: Cerevková) Fig. 1. Maritime pine ­ Pinus pinaster with typical symptoms of pine wood nematode ­ Bursaphelenchus xylophilus damage. 126 nematód (Sousa et al. 2001). Na Slovensku máme zastúpených ako potenciálnych prenásacov pä druhov: M. galloprovincialis, M. galloprovincialis pistor (ermar 1818), M. saltuarius (ebler 1830), M. sartor (Fab. 1787), M. sutor (L. 1758) (http://www.faunaeur.org). Zivotný cyklus B. xylophilus prechádza cez 4 larválne stádiá. K prvému zvliekaniu dochádza este vo vajícku následne sa liahne larva L2, ktorá sa trikrát zvlieka a mení na dospelého jedinca, samceka alebo samicku (Wingfield 1987). Zivotný cyklus B. xylophilus zaha fytofágnu aj mykofágnu fázu. Zdrojom infekcie je napadnuté a poskodené drevo alebo odumierajúce stromy, na ktorých sa háatká zivia hubami (mykofágna fáza). Napadnuté, odumierajúce stromy a drevo sú zárove atraktívne pre samicku vektora, ktorá do kladie 80­150 vajícok. Vyliahnuté larvy vektora sa zivia rozkladajúcim sa drevom a po zakuklení do kukly prenikajú larvy háatiek stvrtého stádia. Prenos na zdravé stromy zabez. pecujú novo vyliahnuté chrobáky, ktoré háatká prenásajú v tracheách. Pri úzivnom zere chrobákov na kôre stromov, sa háatká dostávajú cez prieduchy alebo pozerky do cievnych zväzkov dreviny, kde sa alej rýchlo rozmnozujú (Wingfield 1983, 1987). Celý vývinový cyklus pri 25 °C trvá len 4­5 dní (Ishibashi & Kondo 1977; Mamiya 1984). K rýchlemu rozmnozeniu háatiek dochádza vo vsetkých castiach napadnutej dreviny s výnimkou ihlicia, sisiek a semien. Háatká boli pozorované aj v koreovom systéme, kde pravdepodobne zárove dokázu prezíva po odumretí alebo zoatí stromu. Po infekcii strom odumiera za 30­40 dní. al. 2012). V roku 2008 bol zaznamenaný výskyt na severozápade Spanielska (Abelleira et al. 2011). V roku 2009 niekoko krajín EU (Nemecko, Fínsko) potvrdilo výskyt B. xylophilus a jeho vektorov v zásielkach dreva a obalovom drevenom materiáli smerujúcom z Portugalska. Napriek vynalozeniu 24 miliónov eur v rokoch 2001­2009 (EPPO, 2009) nebolo ochorenie spôsobujúce usychanie borovíc zastavené resp. znicené. V Portugalsku je poskodených 1 milión hektárov, co je 34 % z celkovej lesnej plochy krajiny (Mota et al. 1999; Sousa et al. 2001). Háatko borovicové je jednou z najväcsích súcasných hrozieb pre európske borovicové porasty s odhadovanou mortalitou > 50 % borovíc. Jeho zavlecenie a rozsírenie môze spôsobi veké skody v európskych lesoch. Riziko rozsírenia sa este znásobuje, ak sú prítomné vektory. Primárnym, potenciálnym zdrojom nákazy je dovezenie háatiek a vektorov v zásielkach borovicového dreva alebo v drevených obalových materiáloch (Braasch 2000). Soliman et al. (2012) odhadujú, ze pri nekontrolovanom rozsírení B. xylophilus bude zasiahnutých 10,6 % studovaného územia EU do roku 2030, co sa odhaduje na celkovú ekonomickú stratu 22 miliárd eur. 5. Ochranné opatrenia Napriek celosvetovému významu B. xylophilus ako karanténneho druhu a jeho ekonomickému významu pre lesné hospodárstvo a s ním súvisiacich priemyselných odvetví sú zatia jedinou spoahlivou ochranou preventívne opatrenia. Na Slovensku ÚKSÚP vykonáva prieskum výskytu háatka borovicového od roku 2003 v lesných porastoch, lesných skôlkach, verejnej zeleni, u výrobcov dreva a drevného obalového materiálu a na hranicných inspekcných staniciach (Barok 2013). Základne preventívne opatrenia spocívajú v zabezpecení hygieny porastov (odstraova poskodené stromy a následná asanácia insekticídmi alebo odkôrnením) zvýsi pozornos najmä u porastov s borovicami a v prípade potreby a podozrenia zavlecenia B. xylophilus, kontaktova inspektorov Lesníckej ochrannej sluzby Banská Stiavnica (Kunca & alko 2013). Chemické látky (etylén dibromid, alebo dibromochloropropane), ktoré sa v minulosti pouzívali najmä v Ázií, boli stiahnuté z trhu z dôvodu ich neselektívneho charakteru, vysokého nebezpecenstva pre zivotné prostredie, vyssím nákladom a znízenej úcinnosti po opakovaných aplikáciách (Oka et al. 2000). Po období leteckej aplikácie sirokospektrálnych insekticídnych postrekov v Japonsku v 70. rokoch, od ktorých sa upustilo, sa v dnesnej dobe výskum orientuje na insekticídy s nízkymi vedajsími úcinkami (Wang et al. 2010); vyuzitie biologických agensov (Naves et al. 2005; Maehara 2008; Wang et al. 2011), alebo nárocné a dlhodobé sachtiteské procesy zamerané na odolnos a toleranciu lesných drevín. Alternatívou je pouzitie injekcnej aplikácie prípravkov na báze avermectin, emamectin benzoate alebo abamectin, pri ktorých bol zaznamenaný nematocídny efekt na B. xylophilus (Takai et al. 2003). 4. Rozsírenie a ekonomický význam B. xylophilus je pôvodne severoamerický druh, ktorý vo svojej domovine spôsobuje len nepatrné skody. Vaka vonému a globálnemu prevozu tovarov a najmä cirkulácií neopracovaného dreva (napr. neosetrené drevené palety) a drevených produktov sa rozsíril na alsie svetové kontinenty. V Japonsku sa objavil zaciatkom 20. storocia (Nickle et al. 1981; Mamiya 1983; Malek & Appleby 1984) odkia sa alej rozsíril do Cíny, Taiwanu, Kórey. Poda Mamiya (2004) B. xylophilus v Japonsku kazdorocne poskodí 1 milión m3 dreva pôvodných ázijských druhov borovíc Pinus densiflora Sieb. et Zucc., P. thunbergii Parl. a P. luchuensis Mayr. co od roku 1945 predstavuje 26 million m3. Okrem priamych ekonomických strát narastajú aj nepriame straty, tvorené nákladmi na kontrolné a ochranné opatrenia. Len Japonsko kazdorocne investuje do kontrolných opatrení 10 mil. dolárov (Kulinich & Kolossova 1993). V roku 2000, bolo v Japonsku napadnutých háatkom B. xylophilus 580 000 ha co predstavuje asi 28 % vsetkých borovicových porastov. Z ekologického hadiska v napadnutých porastoch dochádza k zmenám v zlození lesných spolocenstiev, vznikajú zmeny v biodiverzite, poskodzuje sa prirodzený habitát a dochádza k pôdnej a vodnej erózií. V Európe bol prvý výskyt B. xylophilus zaznamenaný v roku 1999 v Portugalsku v prístavnom meste Setubal 30 km na východ od Lisabonu (Mota et al. 1999). V roku 2008 bol jeho výskyt potvrdený v centrálnej casti Portugalska a v nasledujúcom roku aj na ostrove Madeira, ktorého lesy sú zaradené do svetového dedicstva UNESCO (Fonseca et 6. Záver Bursaphelenchus xylophilus je karanténny druh, ktorý predstavuje veké nebezpecenstvo pre lesné ekosystémy tak z ekologického ako aj ekonomického hadiska. V Európe sú ohrozené najmä druhy: P. sylvestris, P. nigra a P. pinaster. Na Slovensku, je vysoké riziko zavlecenia a rozsírenia B. xylophilus najmä z dôvodu zastúpenia hostiteských drevín, prítomnosti vektorov a priaznivých klimatických podmienok.Zavlecenie B. xylophilus do nových oblastí je priamo spojené s celosvetovým obchodom a transportom drevených produktov. Viaceré druhy háatiek boli potvrdené v drevených obalových materiáloch, drevených produktoch a výrobkoch dovezených z rôznych krajín co zdôrazuje význam globálneho obchodu v otázke zavlecenie tohto patogéna do Európy. Prevencia pred zavlecením B. xylophilus je monitoring háatiek a ich vektorov, zabránenie v transporte kontaminovaného dreva, výrub napadnutých a monitorovanie zdravých stromov. Európska únia prijala nové obmedzenia a opatrenia, aby bola zabezpecená ochrana nenapadnutých území, zárove, ak je to mozné, doslo k odstráneniu toto ochorenia z oblasti Európy (CEC 2009). Poakovanie Tento lánok vznikol v rámci riesenia projektu Centrum excelentnosti biologických metód ochrany lesa" (ITMS: 26220120008) na základe podpory Operaného programu Výskum a vývoj, financovaného z Európskeho fondu regionálneho rozvoja (0,5) a SF OPV 1.2/02-SORO Výskumno-vzdelávacie parazitologické centrum SAV (kód ITMS: 26110230045), aktivita 1.2.: Podpora výskumno-vzdelávacieho programu postdoktorandov a zamestnancov (0,5). Literatúra Abelleira, A., Picoaga, A., Mansilla, J. P. et al., 2011: Detection of Bursaphelenchus xylophilus, causal agent of pine wilt disease on Pinus pinaster in northwestern Spain. Plant disease 95: 776. Anonymous, 2012: Zelená správa, Správa o lesnom hospodárstve v Slovenskej republike za rok 2011. Dostupné na internete: . Barok, S., 2013: Opatrenia akcne plány, legislatíva a doterajsie výsledky monitoringu háatka borovicového v SR. In: Kunca, A. (ed.): Aktuálne problemy v ochrane lesa 2013. Zborník referátov z 22. rocníka konferencie. Zvolen: NLC, s. 93­95. Braasch, H., 2000: Bursaphelenchus xylophilus in Europa. 52 Deutsche Pflantzenschutztang. Herauschgegeben von der Biologischen Bundesanstalt für Land- und Forstwirtschaft, Heft 376, Berlin, 222 p. Braasch, H. 2004: Morphology of Bursaphelenchus xylophilus compared with other Bursaphelenchus species. In: Mota, M., Vieira, P. (ed.): The Pinewood Nematode, Bursaphelenchus xylophilus. Nematology Monographs and Perspectives, Leiden, The Netherlands: E.J. Brill 1:127­143. Braasch, H., 2008: The Enlargement of the xylophilus roup in the enus Bursaphelenchus. In: Mota, M., Vieira, P. (eds.): Pine Wilt Disease: A Worldwide Threat of Forest Ecosystems. Springer Netherlands, p. 139­149. Braasch, H., Burgermeister, W. & u, J., 2009: Revised intra-generic grouping of Bursaphelenchus Fuchs, 1937 (Nematoda: Aphelenchoididae). Journal of Nematode Morphology and Systematics 12:65­88. Burgermeister, W., Metge, K., Braasch, H. et al., 2005: ITS-RFLP patterns for differentiation of 26 Bursaphelenchus species (Nematoda: Parasitaphelenchidae) and observations on their distribution. Russian Journal of Nematology 13:29­42. Burgermeister, W., Braasch, H., Metge, K. et al., 2009: ITS-RFLP analysis, an efficient tool for differentiation of Bursaphelenchus species. Nematology 11:649­668. CEC (Comission of the European Communities) 2009: Commission staff working document concerning the control of the pinewood nematode in the forestry sector, in the European Union, Brussels, Belgium. Dostupné na internete: . Costanza, R., D´Arge, R., de root, R. et al., 1997: The value of the world´s ecosystem service and natural capital. Nature 387: 253­260. EPPO 2009: Report of a Pest Risk Analysis for Bursaphelenchus xylophilus. 09/15450. Fonseca, L., Cardoso, J. M. S., Lopes, A. et al., 2012: The pinewood nematode, Bursaphelenchus xylophilus, in Madeira Island. Helminthologia 49:96­103. François, C., Castagnone, C., Boonham, N. et al., 2007: Satellite DNA as a target for TaqMan real-time PCR detection of the pinewood nematode, Bursaphelenchus xylophilus. Molecular Plant Pathology 8:803­809. Hunt, D. J., 2008: A checking of the Aphelenchoidea (Nematoda: Tylenchina). Journal of Nematode Morphology and Systematics 10:99­135. Ishibashi, N., Kondo, E. 1977: Occurrence and survival of the dispersal forms of pine wood nematode, Bursaphelenchus lignicolus, Mamiya and Kiyohara. Applied Entomology and Zoology 12:293­302. Kikuchi, T., Aikawa, T., Oeda, Y. et al., 2009: A rapid and precise diagnostic method for detecting the pinewood nematode Bursaphelenchus xylophilus by loop-mediated isothermal amplification (LAMP). Phytopathology 99:1365­1369. Kulinich, O., Kolossova, V., 1993: [Pinewood nematode ­ a potential danger for the coniferous forest of Russia]. Zashchita Rastenii 8:22­24. Kunca, A., alko, J., 2013: Monitoring háatká borovicového v zmysle platných právnych noriem a usmernení EÚ. In: Kunca, A. (ed.): Aktuálne problemy v ochrane lesa 2013. Zborník referátov z 22. rocníka konferencie. Zvolen, NLC, s. 97­100. Leal, I., reen, M., Allen, E. et al., 2007: Application of a real-time PCR method for the detection of pine wood nematode, Bursaphelenchus xylophilus, in wood samples from lodgepole pine. Nematology 9:351­362. Maehara, N., 2008: Reduction of Bursaphelenchus xylophilus (Nematoda: Parasitaphelenchidae) population by inoculating Trichoderma spp. into pine wilt-killed trees Biological control 44:61­66. Malek, R. B., Appleby, J. E., 1984: Epidemiology of pine wilt in Illinois. Plant Disease 68:180­186. Mamiya, Y., 1983: Pathology of pine wilt disease caused by Bursaphelenchus xylophilus. Annual Review of Phytopathology 21: 201­220. Mamiya, Y., 1984: The pine wood nematode. In: Nickle, W. R. (ed.): Plant and insect nematodes. New York and Basel. Marcel Dekker: 589­627. Mamiya, Y., 2004: Pine wilt disease in Japan. Pinewood nematode, Bursaphelenchus xylophilus. Book Series: Nematology Monographs and Perspectives 1:9­20. Mota, M. M., Braasch, H., Bravo, M. A. et al., 1999: First record of Bursaphelenchus xylophilus in Portugal and in Europe. Nematology 1:727­734. Naves, P., Kenis, M., Sousa, E., 2005: Parasitoids associated with Monochamus galloprovincialis (Oliv.) (Coleoptera: Cerambycidae) within the pine wilt nematode-affected zone in Portugal. Journal of Pest Science 78:57­62. Nickle, W. R., olden, A. M., Mamiya, Y. et al., 1981: On the taxonomy and morphology of the pine wood nematode, Bursaphelenchus xylophilus (Steiner & Buhrer 1934) Nickle 1971. Journal of Nematology 13:385­392. OEPP/EPPO 1986: Data sheets on quarantine organisms List A1, No. 158, Bursaphelenchus xylophilus. Bulletin OEPP/EPPO Bulletin 16:55­60. Oka, Y., Koltai, H., Bar-Eyal, M. et al., 2000: New strategies for the control of plant-parasitic nematodes. Meeting on the Economic and Commercial Impact of Integrated Crop Management Location: London England. APR 03-04, 2000. Pest management science 56:983­988. Rodrigues, J., 2008: National erradication programme for the pinewood nematode in Portugal. In: M. Mota & P. Vieira (eds.), Pine wilt disease: a worldwide threat to forest ecosystems. Dordrecht: Springer, p. 5­14. Rühm, W., 1956: Die nematoden der ipiden. Parasitol. Schriftenr 6:1­435. Ryss, A., Vieira, P., Mota, M. et al., 2005: A synopsis of the genus Bursaphelenchus Fuchs, 1937 (Aphelenchida: Parasitaphelenchidae) with keys to species. Nematology 7:393­458. Soliman, T., Mourits, M. C. M, Werf, W. et al., 2012: Framework for Modelling Economic Impacts of Invasive Species, Applied to Pine Wood Nematode in Europe. PLoS ONE 7(9): e45505. Dostupné na internete: doi:10.1371/journal.pone.0045505. Sousa, E., Bravo, M. A., Pires, J. et al., 2001: Bursaphelenchus xylophilus (Nematoda: Aphelenchoididae) associated with Monochamus galloprovincialis (Coleoptera; Cerambycidae) in Portugal. Nematology 3:89­91. Takai, K., Suzuki, T., Kawazu, K., 2003: Development and preventative effect against pine wilt disease of a novel liquid formulation of emamectin benzoate. Pest management science 59:365­370. Tenkácová, I., Mitúch, 1987: Nematodes new for the fauna of the Czechoslovak Socialistic Republic with the afinity to scolytids (Coleoptea: Scotylidae). Helminthologia 24:281­291. Tóth, A., 2011: Bursaphelenchus xylophilus, the pinewood nematode: its significance and a historical review. Actya Biologica Szegediensis 55:213­217. Világiová, I., 1990: Helmintofauna podkôrnikovitých (Coleoptera: Scolytidae) na Slovensku. (Kandidátska dizertácia), Helmintologický ústav SAV, 118 s. Wang, Y.Q., Zhang, L.Y., Lai, D. et al., 2010: The nematicidal and proteomic effects of Huanong AVM (analog of avermectin) on the pine-wilt nematode, Bursaphelenchus xylophilus. Pesticide biochemistry and physiology 98:224­230. Wang, C. Y., Fang Z. M., Wang, Z. et al., 2011: Biological control of the pinewood nematode Bursaphelenchus xylophilus by application of the endoparasitic fungus Esteya vermicola. Biocontrol 56:91­100. Wingfield, M. J., 1983: Transmission of pine wood nematode to cut timber and girdled trees. Plant Disease 67:35­37. Wingfield, M. J., 1987: A comparison of the mycophagous and the phytophagous phases of the pine wood nematode. In: Wingfield, M. J. (ed.): Pathogenicity of the Pine Wood Nematode, Symposium Series, APS Press. The American Phytopathological Society, St Paul (US), p. 81­90. http://www.deepdyve.com/assets/images/DeepDyve-Logo-lg.png Forestry Journal de Gruyter

Bursaphelenchus xylophilus (Steiner & Buhrer, 1934) Nickle 1970 – pinewood nematode: a threat to European forests

Download PDF
5 pages

Loading next page...
 
/lp/de-gruyter/bursaphelenchus-xylophilus-steiner-buhrer-1934-nickle-1970-pinewood-lBpsZPGFf0
Publisher
de Gruyter
Copyright
Copyright © 2014 by the
ISSN
0323-1046
eISSN
0323-1046
DOI
10.2478/forj-2014-0013
Publisher site
See Article on Publisher Site

Abstract

Bursaphelenchus xylophilus is the main causal agent of the pine wilt disease and a worldwide pest with high economic impact. As a serious invasive and destructive species, it is listed as a quarantine pest in the legislation of more than 40 countries. B. xylophilus was reported for the first time in Europe in Portugal in 1999 and in 2008 the whole country has been considered an affected area. In 2008, presence of B. xylophilus was confirmed in Spain. This paper reports on the biology, introduction, spread and the control of B. xylophilus as potential risk element in European coniferous forests. Keywords: Bursaphelenchus; pine wilt disease; pathway spread survey Abstrakt Bursaphelenchus xylophilus ­ háatko borovicové je pôvodca náhleho hynutia borovíc a celosvetovo rozsírený patogén s vekým ekonomickým významom. Ako závazný invázny druh je zaradený do zoznamu karanténnych druhov vo viac ako 40 krajinách. V Európe bol zaznamenaný prvý výskyt v Portugalsku v roku 1999 a v 2008 bola celá krajina oznacená ako napadnutá oblas. V roku 2008 bol potvrdený jeho výskyt v Spanielsku. Práca sumarizuje poznatky o biológií, rozsírení a ochranných opatreniach proti B. xylophilus ako moznom riziku pre ihlicnaté lesy Európy. Kúcové slová: Bursaphelenchus; náhle hynutie borovíc; moznosti rozsírenia 1. Úvod Les okrem nesporného ekologického a estetického významu má 15 % podiel na celkovej svetovej ekonomike (Costanza et al. 1997). V Európe lesy pokrývajú 44 % územia co tvorí az 25 % celkovej rozlohy sveta. Výmera lesných pozemkov v Slovenskej republike v roku 2011 dosiahla 2 mil. ha z toho porastovej pôdy bolo 1,94 mil. ha. Z hadiska drevinovej skladby na Slovensku prevládajú listnaté dreviny s podielom 60,5 % s vysokým zastúpením buka a duba. Ihlicnaté dreviny tvoria 39,5 % s vysokým zastúpením smreka a borovice (Anonymous 2012). Jedno z najzávaznejsích ochorení, ktoré spôsobuje vädnutie a hynutie borovíc (Pine Wilt Disease, PWD) je zaprícinené háatkom Bursaphelenchus xylophilus (Steiner & Buhrer, 1934) Nickle, 1970. Ako významný patogén je zaradený medzi karanténne druhy EPPO List A1, No. 158 (OEPP/EPPO, 1986). Priblizne 70 % druhov rodu Bursaphelenchus sa vyskytuje na borovici Pinus spp. (Braasch 2004). Po tom co v 30 rokoch minulého storocia doslo k rozsíreniu a následným enormným skodám v ázijských krajinách bol jeho výskyt v roku 1999 zaznamenaný aj v Európe ­ v Portugalsku (Mota et al. 1999). Hynutie borovíc nespôsobuje len háatko samotné, ale je vyvolané aj v synergii s hubami zijúcimi v hostiteských drevinách. Rýchle usychanie drevín v dôsledku infekcie háatkami je spôsobené dysfunkciou cievneho systému. 2. Taxonomické zaradenie B. xylophilus, hostiteske rastliny, symptómy Taxonomické zaradenie B. xylophilus je nasledujúce: kme Nematoda, oddelenie Secernentia, rad Aphelenchida, podrad Aphelenchina, nadcea Aphelenchoidoidea, cea Aphelenchoididae, podcea Rhadinaphelenchinae, rod Bursaphelenchus. Rod Bursaphelenchus v súcasnosti zaha okolo 100 druhov (Hunt 2008). Pocet druhov vzrástol od roku 1956 zo 14 (Rühm 1956) najmä vaka globálnym molekulárno taxonomickým stúdiám. Na Slovensku bolo zaznamenaných 9 druhov (Tenkácová & Mitúch 1987; Világiová 1990). Ryss et al. (2005) rozdelili druhy rodu Bursaphelenchus do siestich skupín a to xylophilus, hunti, aberrans, eidmanni, borealis a piniperdae. Skupina xylophilus poda Braascha (2008) zaha druhy B. baujardi Walia, Negi, Bajaj & Kalia, 2003; B. conicaudatus Kanzaki, Tsuda & Futai, 2000; B. doui Bra- *Corresponding author. Andrea Cerevková, e-mail: cerev@saske.sk, phone: +421 55 62 227 87 asch, u, Burgermeister & Zhang, 2005; B. fraudulentus Rühm, 1956; B. kolymensis Korentchenko, 1980; B. luxuriosae Kanzaki & Futai, 2003; B. mucronatus Mamiya & Enda, 1979; B. singaporensis u, Zhang, Braasch & Burgermeister, 2005 a B. xylophilus. V roku 2009 (Braasch et al. 2009) rozsírili túto skupinu o alsie novoobjavené druhy: B. macromucronatus u, Zheng, Braasch & Burgermeister, 2008; B. populi Tomalak & Filipiak, 2010; B. firmae Kanzaki, Maehara, Aikawa, & Matsumoto, 2012; B. gillanii Schönfeld, Braasch, Riedel, & u, 2013; B. paraluxuriosae u, Wang, Braasch, Burgermeister, & Schröder, 2012; B. koreanus u, Wang & Cheng, 2013. Niektoré druhy rodu Bursaphelenchus sú parazitické, ale väcsina sú mykofágne a zivia sa hubami na rozkladajúcom sa dreve stromov. Ekonomický význam má karanténny druh B. xylophilus. Hostiteskými rastlinami B. xylophilus je najmä rod Pinus spp., ktorý je v Európe jedným z najrozsírenejsích, a zastúpený najmä druhmi P. sylvestris L., P. nigra Arnold a P. pinaster Ait. Okrem borovice B. xylophilus, napáda aj alsie dreviny: Abies spp., Chamaecyparis spp., Cedrus spp., Larix spp., Picea spp. a Pseudotsuga spp. Výnimkou je Thuja plicata D. Don ex Lamb., ktorá sa zdá by imúnna voci vektorom prenásajúcim nematódy a teda aj voci nematódam rodu Bursaphelenchus (Tóth 2011). V Portugalsku B. xylophilus spôsobuje skody na ich pôvodnom druhu, borovici prímorskej Pinus pinaster Ait., ktorá zaberá celkovo tretinu rozlohy lesných porastov v krajine. V 20. storocí v Portugalsku az 80 % lesov pozostávalo len z 3 hlavných rodov drevín: borovica, eukalyptus a dub (cezmínovitý a korkový). Borovica prímorská Pinus pinaster Ait., ktorá je náchylná na PWD, bola zastúpená v 62,5 %, za ou nasledovali najmä v severnej casti krajiny P. pinea L. a P. sylvestris L. (Rodrigues 2008). Najnápadnejsím symptómom napadnutia drevín háatkom B. xylophilus je náhle usychanie. Po infekcii, háatká prenikajú do cievnych zväzkov dreviny, kde po rozmnození upchávajú cievy a spôsobujú znízenie a neskôr az zastaveôr r nie toku vody a následne zltnutie, scervenanie, usychanie a opadávanie ihlicia ako dôsledok zablokovania vodného mechanizmu. Napadnutý strom do 1­3 mesiacov odumiera (Obr. 1). 3. Morfológia, zivotný cyklus B. xylophilus, vektory Morfologická identifikácia B. xylophilus, najmä jeho odlísenie od iných druhov Bursaphelenchus, je znacne nárocná. Ide o tenké nitkovité ,,cervy vekosti okolo 1 mm azko pozorocervy vatené voným okom. Spoahlivá je molekulárna detekcia s pouzitím PCR amplifikácie ITS a IS sekvencií ribozomálácie nej DNA s vyuzitím druhovo specifických primerov, restrikcspecifických ných enzýmov metódou RFLP (Burgermeister et al. 2005, 2009), alebo pouzitím metódy real time-PCR (François et al. 2007; Leal et al. 2007). Okrem toho je v súcasnosti výskum v oblasti diagnostiky zameraný na detekciu ochorenia priamo bez extrakcie háatiek a následnej nákladnej diagnostiky s pouzitím drahých specializovaných zariadení, alebo nárocnej znalosti morfologickej charakteristiky. Príkladom je metóda LAMP (loop-mediated isothermal amplification) (Kikuchi et al. 2009), ktorá v budúcnosti môze by potenciálne pouzitá v lesných podmienkach. Vektormi prenásajúcimi nematódy B. xylophilus sú chrobáky rodu Monochamus (Coleoptera, Cerambycidae). V Portugalsku sa vyskytuje jediný druh M. galloprovincialis (Olivier 1795), ktorý zabezpecuje prenos a rozsirovanie Obr. 1. Borovica prímorská ­ Pinus pinaster s typickými symptómami poskodenia háatkom borovicovým ­ Bursaphelenchus xylophilus (Foto: Cerevková) Fig. 1. Maritime pine ­ Pinus pinaster with typical symptoms of pine wood nematode ­ Bursaphelenchus xylophilus damage. 126 nematód (Sousa et al. 2001). Na Slovensku máme zastúpených ako potenciálnych prenásacov pä druhov: M. galloprovincialis, M. galloprovincialis pistor (ermar 1818), M. saltuarius (ebler 1830), M. sartor (Fab. 1787), M. sutor (L. 1758) (http://www.faunaeur.org). Zivotný cyklus B. xylophilus prechádza cez 4 larválne stádiá. K prvému zvliekaniu dochádza este vo vajícku následne sa liahne larva L2, ktorá sa trikrát zvlieka a mení na dospelého jedinca, samceka alebo samicku (Wingfield 1987). Zivotný cyklus B. xylophilus zaha fytofágnu aj mykofágnu fázu. Zdrojom infekcie je napadnuté a poskodené drevo alebo odumierajúce stromy, na ktorých sa háatká zivia hubami (mykofágna fáza). Napadnuté, odumierajúce stromy a drevo sú zárove atraktívne pre samicku vektora, ktorá do kladie 80­150 vajícok. Vyliahnuté larvy vektora sa zivia rozkladajúcim sa drevom a po zakuklení do kukly prenikajú larvy háatiek stvrtého stádia. Prenos na zdravé stromy zabez. pecujú novo vyliahnuté chrobáky, ktoré háatká prenásajú v tracheách. Pri úzivnom zere chrobákov na kôre stromov, sa háatká dostávajú cez prieduchy alebo pozerky do cievnych zväzkov dreviny, kde sa alej rýchlo rozmnozujú (Wingfield 1983, 1987). Celý vývinový cyklus pri 25 °C trvá len 4­5 dní (Ishibashi & Kondo 1977; Mamiya 1984). K rýchlemu rozmnozeniu háatiek dochádza vo vsetkých castiach napadnutej dreviny s výnimkou ihlicia, sisiek a semien. Háatká boli pozorované aj v koreovom systéme, kde pravdepodobne zárove dokázu prezíva po odumretí alebo zoatí stromu. Po infekcii strom odumiera za 30­40 dní. al. 2012). V roku 2008 bol zaznamenaný výskyt na severozápade Spanielska (Abelleira et al. 2011). V roku 2009 niekoko krajín EU (Nemecko, Fínsko) potvrdilo výskyt B. xylophilus a jeho vektorov v zásielkach dreva a obalovom drevenom materiáli smerujúcom z Portugalska. Napriek vynalozeniu 24 miliónov eur v rokoch 2001­2009 (EPPO, 2009) nebolo ochorenie spôsobujúce usychanie borovíc zastavené resp. znicené. V Portugalsku je poskodených 1 milión hektárov, co je 34 % z celkovej lesnej plochy krajiny (Mota et al. 1999; Sousa et al. 2001). Háatko borovicové je jednou z najväcsích súcasných hrozieb pre európske borovicové porasty s odhadovanou mortalitou > 50 % borovíc. Jeho zavlecenie a rozsírenie môze spôsobi veké skody v európskych lesoch. Riziko rozsírenia sa este znásobuje, ak sú prítomné vektory. Primárnym, potenciálnym zdrojom nákazy je dovezenie háatiek a vektorov v zásielkach borovicového dreva alebo v drevených obalových materiáloch (Braasch 2000). Soliman et al. (2012) odhadujú, ze pri nekontrolovanom rozsírení B. xylophilus bude zasiahnutých 10,6 % studovaného územia EU do roku 2030, co sa odhaduje na celkovú ekonomickú stratu 22 miliárd eur. 5. Ochranné opatrenia Napriek celosvetovému významu B. xylophilus ako karanténneho druhu a jeho ekonomickému významu pre lesné hospodárstvo a s ním súvisiacich priemyselných odvetví sú zatia jedinou spoahlivou ochranou preventívne opatrenia. Na Slovensku ÚKSÚP vykonáva prieskum výskytu háatka borovicového od roku 2003 v lesných porastoch, lesných skôlkach, verejnej zeleni, u výrobcov dreva a drevného obalového materiálu a na hranicných inspekcných staniciach (Barok 2013). Základne preventívne opatrenia spocívajú v zabezpecení hygieny porastov (odstraova poskodené stromy a následná asanácia insekticídmi alebo odkôrnením) zvýsi pozornos najmä u porastov s borovicami a v prípade potreby a podozrenia zavlecenia B. xylophilus, kontaktova inspektorov Lesníckej ochrannej sluzby Banská Stiavnica (Kunca & alko 2013). Chemické látky (etylén dibromid, alebo dibromochloropropane), ktoré sa v minulosti pouzívali najmä v Ázií, boli stiahnuté z trhu z dôvodu ich neselektívneho charakteru, vysokého nebezpecenstva pre zivotné prostredie, vyssím nákladom a znízenej úcinnosti po opakovaných aplikáciách (Oka et al. 2000). Po období leteckej aplikácie sirokospektrálnych insekticídnych postrekov v Japonsku v 70. rokoch, od ktorých sa upustilo, sa v dnesnej dobe výskum orientuje na insekticídy s nízkymi vedajsími úcinkami (Wang et al. 2010); vyuzitie biologických agensov (Naves et al. 2005; Maehara 2008; Wang et al. 2011), alebo nárocné a dlhodobé sachtiteské procesy zamerané na odolnos a toleranciu lesných drevín. Alternatívou je pouzitie injekcnej aplikácie prípravkov na báze avermectin, emamectin benzoate alebo abamectin, pri ktorých bol zaznamenaný nematocídny efekt na B. xylophilus (Takai et al. 2003). 4. Rozsírenie a ekonomický význam B. xylophilus je pôvodne severoamerický druh, ktorý vo svojej domovine spôsobuje len nepatrné skody. Vaka vonému a globálnemu prevozu tovarov a najmä cirkulácií neopracovaného dreva (napr. neosetrené drevené palety) a drevených produktov sa rozsíril na alsie svetové kontinenty. V Japonsku sa objavil zaciatkom 20. storocia (Nickle et al. 1981; Mamiya 1983; Malek & Appleby 1984) odkia sa alej rozsíril do Cíny, Taiwanu, Kórey. Poda Mamiya (2004) B. xylophilus v Japonsku kazdorocne poskodí 1 milión m3 dreva pôvodných ázijských druhov borovíc Pinus densiflora Sieb. et Zucc., P. thunbergii Parl. a P. luchuensis Mayr. co od roku 1945 predstavuje 26 million m3. Okrem priamych ekonomických strát narastajú aj nepriame straty, tvorené nákladmi na kontrolné a ochranné opatrenia. Len Japonsko kazdorocne investuje do kontrolných opatrení 10 mil. dolárov (Kulinich & Kolossova 1993). V roku 2000, bolo v Japonsku napadnutých háatkom B. xylophilus 580 000 ha co predstavuje asi 28 % vsetkých borovicových porastov. Z ekologického hadiska v napadnutých porastoch dochádza k zmenám v zlození lesných spolocenstiev, vznikajú zmeny v biodiverzite, poskodzuje sa prirodzený habitát a dochádza k pôdnej a vodnej erózií. V Európe bol prvý výskyt B. xylophilus zaznamenaný v roku 1999 v Portugalsku v prístavnom meste Setubal 30 km na východ od Lisabonu (Mota et al. 1999). V roku 2008 bol jeho výskyt potvrdený v centrálnej casti Portugalska a v nasledujúcom roku aj na ostrove Madeira, ktorého lesy sú zaradené do svetového dedicstva UNESCO (Fonseca et 6. Záver Bursaphelenchus xylophilus je karanténny druh, ktorý predstavuje veké nebezpecenstvo pre lesné ekosystémy tak z ekologického ako aj ekonomického hadiska. V Európe sú ohrozené najmä druhy: P. sylvestris, P. nigra a P. pinaster. Na Slovensku, je vysoké riziko zavlecenia a rozsírenia B. xylophilus najmä z dôvodu zastúpenia hostiteských drevín, prítomnosti vektorov a priaznivých klimatických podmienok.Zavlecenie B. xylophilus do nových oblastí je priamo spojené s celosvetovým obchodom a transportom drevených produktov. Viaceré druhy háatiek boli potvrdené v drevených obalových materiáloch, drevených produktoch a výrobkoch dovezených z rôznych krajín co zdôrazuje význam globálneho obchodu v otázke zavlecenie tohto patogéna do Európy. Prevencia pred zavlecením B. xylophilus je monitoring háatiek a ich vektorov, zabránenie v transporte kontaminovaného dreva, výrub napadnutých a monitorovanie zdravých stromov. Európska únia prijala nové obmedzenia a opatrenia, aby bola zabezpecená ochrana nenapadnutých území, zárove, ak je to mozné, doslo k odstráneniu toto ochorenia z oblasti Európy (CEC 2009). Poakovanie Tento lánok vznikol v rámci riesenia projektu Centrum excelentnosti biologických metód ochrany lesa" (ITMS: 26220120008) na základe podpory Operaného programu Výskum a vývoj, financovaného z Európskeho fondu regionálneho rozvoja (0,5) a SF OPV 1.2/02-SORO Výskumno-vzdelávacie parazitologické centrum SAV (kód ITMS: 26110230045), aktivita 1.2.: Podpora výskumno-vzdelávacieho programu postdoktorandov a zamestnancov (0,5). Literatúra Abelleira, A., Picoaga, A., Mansilla, J. P. et al., 2011: Detection of Bursaphelenchus xylophilus, causal agent of pine wilt disease on Pinus pinaster in northwestern Spain. Plant disease 95: 776. Anonymous, 2012: Zelená správa, Správa o lesnom hospodárstve v Slovenskej republike za rok 2011. Dostupné na internete: . Barok, S., 2013: Opatrenia akcne plány, legislatíva a doterajsie výsledky monitoringu háatka borovicového v SR. In: Kunca, A. (ed.): Aktuálne problemy v ochrane lesa 2013. Zborník referátov z 22. rocníka konferencie. Zvolen: NLC, s. 93­95. Braasch, H., 2000: Bursaphelenchus xylophilus in Europa. 52 Deutsche Pflantzenschutztang. Herauschgegeben von der Biologischen Bundesanstalt für Land- und Forstwirtschaft, Heft 376, Berlin, 222 p. Braasch, H. 2004: Morphology of Bursaphelenchus xylophilus compared with other Bursaphelenchus species. In: Mota, M., Vieira, P. (ed.): The Pinewood Nematode, Bursaphelenchus xylophilus. Nematology Monographs and Perspectives, Leiden, The Netherlands: E.J. Brill 1:127­143. Braasch, H., 2008: The Enlargement of the xylophilus roup in the enus Bursaphelenchus. In: Mota, M., Vieira, P. (eds.): Pine Wilt Disease: A Worldwide Threat of Forest Ecosystems. Springer Netherlands, p. 139­149. Braasch, H., Burgermeister, W. & u, J., 2009: Revised intra-generic grouping of Bursaphelenchus Fuchs, 1937 (Nematoda: Aphelenchoididae). Journal of Nematode Morphology and Systematics 12:65­88. Burgermeister, W., Metge, K., Braasch, H. et al., 2005: ITS-RFLP patterns for differentiation of 26 Bursaphelenchus species (Nematoda: Parasitaphelenchidae) and observations on their distribution. Russian Journal of Nematology 13:29­42. Burgermeister, W., Braasch, H., Metge, K. et al., 2009: ITS-RFLP analysis, an efficient tool for differentiation of Bursaphelenchus species. Nematology 11:649­668. CEC (Comission of the European Communities) 2009: Commission staff working document concerning the control of the pinewood nematode in the forestry sector, in the European Union, Brussels, Belgium. Dostupné na internete: . Costanza, R., D´Arge, R., de root, R. et al., 1997: The value of the world´s ecosystem service and natural capital. Nature 387: 253­260. EPPO 2009: Report of a Pest Risk Analysis for Bursaphelenchus xylophilus. 09/15450. Fonseca, L., Cardoso, J. M. S., Lopes, A. et al., 2012: The pinewood nematode, Bursaphelenchus xylophilus, in Madeira Island. Helminthologia 49:96­103. François, C., Castagnone, C., Boonham, N. et al., 2007: Satellite DNA as a target for TaqMan real-time PCR detection of the pinewood nematode, Bursaphelenchus xylophilus. Molecular Plant Pathology 8:803­809. Hunt, D. J., 2008: A checking of the Aphelenchoidea (Nematoda: Tylenchina). Journal of Nematode Morphology and Systematics 10:99­135. Ishibashi, N., Kondo, E. 1977: Occurrence and survival of the dispersal forms of pine wood nematode, Bursaphelenchus lignicolus, Mamiya and Kiyohara. Applied Entomology and Zoology 12:293­302. Kikuchi, T., Aikawa, T., Oeda, Y. et al., 2009: A rapid and precise diagnostic method for detecting the pinewood nematode Bursaphelenchus xylophilus by loop-mediated isothermal amplification (LAMP). Phytopathology 99:1365­1369. Kulinich, O., Kolossova, V., 1993: [Pinewood nematode ­ a potential danger for the coniferous forest of Russia]. Zashchita Rastenii 8:22­24. Kunca, A., alko, J., 2013: Monitoring háatká borovicového v zmysle platných právnych noriem a usmernení EÚ. In: Kunca, A. (ed.): Aktuálne problemy v ochrane lesa 2013. Zborník referátov z 22. rocníka konferencie. Zvolen, NLC, s. 97­100. Leal, I., reen, M., Allen, E. et al., 2007: Application of a real-time PCR method for the detection of pine wood nematode, Bursaphelenchus xylophilus, in wood samples from lodgepole pine. Nematology 9:351­362. Maehara, N., 2008: Reduction of Bursaphelenchus xylophilus (Nematoda: Parasitaphelenchidae) population by inoculating Trichoderma spp. into pine wilt-killed trees Biological control 44:61­66. Malek, R. B., Appleby, J. E., 1984: Epidemiology of pine wilt in Illinois. Plant Disease 68:180­186. Mamiya, Y., 1983: Pathology of pine wilt disease caused by Bursaphelenchus xylophilus. Annual Review of Phytopathology 21: 201­220. Mamiya, Y., 1984: The pine wood nematode. In: Nickle, W. R. (ed.): Plant and insect nematodes. New York and Basel. Marcel Dekker: 589­627. Mamiya, Y., 2004: Pine wilt disease in Japan. Pinewood nematode, Bursaphelenchus xylophilus. Book Series: Nematology Monographs and Perspectives 1:9­20. Mota, M. M., Braasch, H., Bravo, M. A. et al., 1999: First record of Bursaphelenchus xylophilus in Portugal and in Europe. Nematology 1:727­734. Naves, P., Kenis, M., Sousa, E., 2005: Parasitoids associated with Monochamus galloprovincialis (Oliv.) (Coleoptera: Cerambycidae) within the pine wilt nematode-affected zone in Portugal. Journal of Pest Science 78:57­62. Nickle, W. R., olden, A. M., Mamiya, Y. et al., 1981: On the taxonomy and morphology of the pine wood nematode, Bursaphelenchus xylophilus (Steiner & Buhrer 1934) Nickle 1971. Journal of Nematology 13:385­392. OEPP/EPPO 1986: Data sheets on quarantine organisms List A1, No. 158, Bursaphelenchus xylophilus. Bulletin OEPP/EPPO Bulletin 16:55­60. Oka, Y., Koltai, H., Bar-Eyal, M. et al., 2000: New strategies for the control of plant-parasitic nematodes. Meeting on the Economic and Commercial Impact of Integrated Crop Management Location: London England. APR 03-04, 2000. Pest management science 56:983­988. Rodrigues, J., 2008: National erradication programme for the pinewood nematode in Portugal. In: M. Mota & P. Vieira (eds.), Pine wilt disease: a worldwide threat to forest ecosystems. Dordrecht: Springer, p. 5­14. Rühm, W., 1956: Die nematoden der ipiden. Parasitol. Schriftenr 6:1­435. Ryss, A., Vieira, P., Mota, M. et al., 2005: A synopsis of the genus Bursaphelenchus Fuchs, 1937 (Aphelenchida: Parasitaphelenchidae) with keys to species. Nematology 7:393­458. Soliman, T., Mourits, M. C. M, Werf, W. et al., 2012: Framework for Modelling Economic Impacts of Invasive Species, Applied to Pine Wood Nematode in Europe. PLoS ONE 7(9): e45505. Dostupné na internete: doi:10.1371/journal.pone.0045505. Sousa, E., Bravo, M. A., Pires, J. et al., 2001: Bursaphelenchus xylophilus (Nematoda: Aphelenchoididae) associated with Monochamus galloprovincialis (Coleoptera; Cerambycidae) in Portugal. Nematology 3:89­91. Takai, K., Suzuki, T., Kawazu, K., 2003: Development and preventative effect against pine wilt disease of a novel liquid formulation of emamectin benzoate. Pest management science 59:365­370. Tenkácová, I., Mitúch, 1987: Nematodes new for the fauna of the Czechoslovak Socialistic Republic with the afinity to scolytids (Coleoptea: Scotylidae). Helminthologia 24:281­291. Tóth, A., 2011: Bursaphelenchus xylophilus, the pinewood nematode: its significance and a historical review. Actya Biologica Szegediensis 55:213­217. Világiová, I., 1990: Helmintofauna podkôrnikovitých (Coleoptera: Scolytidae) na Slovensku. (Kandidátska dizertácia), Helmintologický ústav SAV, 118 s. Wang, Y.Q., Zhang, L.Y., Lai, D. et al., 2010: The nematicidal and proteomic effects of Huanong AVM (analog of avermectin) on the pine-wilt nematode, Bursaphelenchus xylophilus. Pesticide biochemistry and physiology 98:224­230. Wang, C. Y., Fang Z. M., Wang, Z. et al., 2011: Biological control of the pinewood nematode Bursaphelenchus xylophilus by application of the endoparasitic fungus Esteya vermicola. Biocontrol 56:91­100. Wingfield, M. J., 1983: Transmission of pine wood nematode to cut timber and girdled trees. Plant Disease 67:35­37. Wingfield, M. J., 1987: A comparison of the mycophagous and the phytophagous phases of the pine wood nematode. In: Wingfield, M. J. (ed.): Pathogenicity of the Pine Wood Nematode, Symposium Series, APS Press. The American Phytopathological Society, St Paul (US), p. 81­90.

Journal

Forestry Journal – de Gruyter

Published: Jun 1, 2014

There are no references for this article.